La ardilla de Perote ( Xerospermophilus perotensis, Merriam 1893) es también conocida localmente como moto o chichilote. Es endémica de la zona semiárida poblano-veracruzana, la cual forma parte de la Cuenca de Oriental y se encuentra entre dos cadenas montañosas, la del Cofre de Perote y la Sierra Norte de Puebla, esta ubicación le permite presentar condiciones únicas en las que se desarrollaron varias especies endémicas de plantas y animales ( Best y Ceballos 1995; Sánchez-Cordero et al. 2005 ), destacando otros roedores como Cratogeomys fulvescens, Neotoma nelsoni y Peromyscus bullatus ( Hafner et al. 2005 ; González-Ruíz et al. 2006 ). El incremento de la agricultura en esta área, la deforestación sistemática, el pastoreo, quema y la erosión de las tierras, ha ocasionado la alteración, reducción y fragmentación del hábitat de la ardilla ( Gerez-Fernández 1985; Arriaga et al. 2000 ). Debido a esto, la especie se encuentra clasificada como amenazada dentro de la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 ( SEMARNAT 2010) y en peligro de extinción por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN; Álvarez- Castañeda et al. 2008 ).

La ardilla de Perote es diurna, altamente social, principalmente herbívora y de hábitos semifosoriales, es decir, construye madrigueras en las cuales realizan actividades reproductivas, de cuidado parental y de refugio ( Best y Ceballos 1995; Castillo-Castillo 2009; Castillo-Castillo y González-Romero 2010). Esta ardilla tiene una longitud total de 24.3 a 26.1 cm, un peso que varía de 175 a 270 g ( Best y Ceballos 1995) y no presenta dimorfismo sexual ( Valdez y Ceballos 2003). Su período reproductivo inicia en mayo y finaliza en agosto ( Yensen y Sherman 2003; Castillo-Castillo 2009). Su gestación dura de 28 a 30 días y tienen en promedio cuatro crías por camada. Su período de hibernación ocurre de octubre a finales de marzo ( Valdez y Ceballos 1997; Castillo-Castillo 2009), en los cuales pueden llegar a tener pequeños intervalos de actividad para la alimentación ( Valdez y Ceballos 1997). Prefiere habitar áreas con pastizales cortos ( Stipa ichu, Dichondra argentea, Bouteloua scorpiodes, Aristida divaricata), lo que les permite estar atentas a los depredadores ( Yensen y Sherman 2003; Hannon et al. 2006 ). También habitan en zonas abiertas con algunos matorrales xerófilos, así como en zonas agrícolas de cebada y alfalfa ( Best y Ceballos 1995; Mendoza-Carreón 2009).

Las ardillas terrestres son consideradas especies clave, ya que al excavar y construir sus madrigueras proveen a los ecosistemas de beneficios como la infiltración de agua y germinación de semillas. Además son una importante fuente de proteína para aves (aguilillas, halcones), reptiles (serpientes) y otros mamíferos (comadrejas y cánidos; Stoddart et al. 1975 ; Valdez 2003; Yensen y Sherman 2003). Son territoriales, lo cual se intensifica en la temporada de apareamiento o de lactancia ( Yensen y Sherman 2003). Los machos viven menos ya que son más susceptibles a la depredación durante los movimientos de dispersión y/o por las heridas de peleas, pero pueden llegar a tener una vida media de 6 años ( Holekamp y Sherman 1989; Hayssen 2008).

En general, las densidades poblacionales de las ardillas terrestres varían y dependen de la época del año (hibernación), enfermedades, abundancia de depredadores o transiciones del hábitat (calidad de los recursos alimenticios), pero comúnmente se encuentran a más de 20 adultos por hectárea, aunque con la emergencia de los juveniles puede aumentar hasta más de 50 animales por hectárea ( Yensen y Sherman 2003).

Estudiando la densidad poblacional se puede conocer la viabilidad de la población y su estado de conservación ( Van Horne 1983). La densidad se define como el número total de individuos presentes en un área en un tiempo dado ( Caughley 2000) y puede variar a causa de que las poblaciones pueden aumentar y/o disminuir de manera azarosa o estabilizarse por los nacimientos, muertes y movimientos migratorios ( Hoffmann et al. 2003 ). Las densidades pueden verse influidas por el uso que los individuos le dan a los recursos ambientales, ya que los requerimientos y habilidades que los organismos presentan difieren con la edad, sexo, estado reproductivo y social ( Caughley 2000; Krausman 2001). Dichas características conforman la estructura poblacional, la cual se refiere a la proporción de sexos (número de machos y hembras), categorías de edades (crías, juveniles y adultos) y al estado reproductivo (hembras gestantes, lactantes, etc.) que presentan los individuos ( Caughley 2000). Éstos parámetros interactúan dinámicamente con los patrones de sobrevivencia, reproducción y dispersión, por lo que pueden dar indicios sobre el incremento, disminución o estabilidad de las poblaciones a futuro ( Caughley 2000).

Una forma de evaluar la densidad y estructura poblacional es por medio del método de captura-marcaje-recaptura, el cual proporciona una estimación del tamaño poblacional a través de los datos de animales capturados y recapturados durante un esfuerzo de muestreo dado ( Krausman 2001). Otra manera de evaluar estos parámetros, es la del número mínimo de animales que se saben vivos, la cual consiste en el conteo de los animales capturados durante cada evento de muestreo ( Caughley y Sinclair 1994).

Es de importancia obtener conocimiento acerca de las condiciones del hábitat de las especies que presentan problemas de conservación ( Krausman 2001). El peso corporal de los adultos puede ser usado como indicador de la calidad del hábitat. Wauters y Dhondt (1989) utilizando ardillas rojas sugieren que el peso corporal tiene una relación positiva en cuanto a la dominancia, éxito reproductivo y sobrevivencia (especialmente durante el período de hibernación), así como puede variar dependiendo de las estaciones del año y al alimento ( Wauters y Dhondt 1989, 1992). El objetivo de este trabajo fue conocer el estado actual que presentan las poblaciones de X. perotensis, en tres sitios del Valle de Perote, para lo cual se analizó su densidad y estructura poblacional a lo largo de un año de muestreo.

Área de estudio. El estudio se realizó en la zona semiárida del Valle de Perote, ubicado en el municipio de Perote, Veracruz, México. La altitud varía entre 2,300 y 2,700 m. El clima es el más húmedo de los semiáridos, es templado y caracterizado por tener verano cálido y lluvioso. La temperatura media anual es de 14 °C. La precipitación media anual es de 500 mm. El porcentaje de lluvias de verano es del 5 al 10.2 % anual; en el invierno es menor al 5 % ( Gerez-Fernández 1985; Medina y Angulo 1990).

Dentro del Valle de Perote se presentan áreas con diversos tipos de vegetación como el bosque de pino encino ( Pinus spp y Quercus spp), bosque de táscate ( Juniperus deppeana), matorral rosetófilo ( Yucca periculosa, Nolina parviflora, Agave horrida), pastizal natural ( Scleropogon brevifolius, Erioneuron avenaceum) e inducido ( Muhlenbergia quadridentata, Aristida divaricata) y vegetación halófila ( Bouteloua scorpioides, Atriplex linifolia) ( Gerez-Fernández 1985; Delgadillo 2011).

Sitios de muestreo

Se escogieron tres sitios dentro del Valle de Perote, los cuales se diferenciaron principalmente por sus asociaciones vegetales. Sitio 1: Pastizal Natural, en el que predominaron los pastos cortos y amacollados que no superaron los 20 cm de altura. Fue el sitio más abierto y plano de los tres sitios, en el cual se presentó el pastoreo de ganado ovi-caprino en algunas ocasiones. El sitio 2, Pastizal Abandonado, presenta pastos amacollados más altos que en el sitio anterior y más densos, así como algunos arbustos ( Senecio salignus). Presentó surcos y bordes como preventivos contra la erosión. Pertenece al ejido Perote y está dedicado a la conservación desde hace 22 años aproximadamente; en el centro de este sitio existe una zona reforestada con pinos principalmente piñoneros ( Pinus cembroides) y aunque está prohibido el pastoreo, éste se presentó esporádicamente. El sitio 3, Pastizal Protegido es una zona de cultivo abandonada aproximadamente hace 12 años, posee un cercado de alambre de púas y vigilancia con el fin de evitar el pastoreo, ya que dentro de este sitio se encuentra la planta de alimentos de Granjas Carroll de México. Presentó algunos bordos que servían para delimitar antiguas parcelas agrícolas en las que se distingue la presencia del zacate amacollado ( Jarava ichu). También se presentó una sucesión del pastizal nativo avanzada así como de algunos nopales ( Opuntia spp) y arbustos ( S. salignus).

Las especies de pastos dominantes en los tres sitios de estudio fueron Bouteloua curtipendula y Aristida divaricata. También las asteráceas pertenecientes al género Gnaphalium fueron importantes ( Montero-Bagatella 2011).

En cada uno de los sitios, se establecieron dos cuadrantes de una hectárea cada uno, separados entre si por 100 m. En cada cuadro se colocaron 36 trampas Sherman de 30x10x8 cm, separadas 20 m entre si y formando una red de trampas. Las trampas se cebaron con hojuelas de avena y crema de cacahuate y estuvieron activas de las 8:30 AM a las 15:00 hrs (Gurnell y Flowerdew 1994, Castillo-Castillo 2009). Cada cuadrante se trampeó durante tres días consecutivos y cada dos meses, abarcando el período de actividad de las ardillas (abril-octubre), iniciando los muestreos en junio del 2010 y finalizando en junio de 2011.

Los individuos colectados se marcaron por medio de la ectomización de falanges, se les determinó su sexo, peso y características indicativas de etapa reproductiva como testículos escrotados en machos; glándulas mamarias visibles que manifestaran estado de preñez o de lactancia en hembras (Gurnell y Flowerdew 1994; Castillo-Castillo 2009), finalmente los animales fueron liberados in situ ( Sikes et al. 2011 ). Se consideraron como adultos a los individuos que pesaron más de 170 g o con características físicas reproductivas (Gurnell y Flowerdew 1994; Dimmick y Pelton 1996; Castillo-Castillo 2009). Los individuos con un peso inferior a 170 g y sin las características reproductivas antes mencionadas fueron considerados como juveniles ( Castillo-Castillo 2009).

A los datos de sexos, edades y características sexuales de las ardillas se les aplicó una prueba de normalidad de Anderson-Darling. Con base en esta, se elaboró un Modelo Lineal Generalizado (MLG) con el fin de comparar la frecuencia de sexos entre sitios y entre meses. Del mismo modo fueron comparadas las edades. Las características sexuales fueron analizadas por sitio y mes por medio de una prueba de Kruskal-Wallis.

Para la estimación de la densidad de las ardillas, se utilizaron dos métodos: el número de animales que se saben vivos ( Caughley y Sinclair 1994) y el índice de Lincoln-Peterson, modificado para muestras pequeñas ( Bayley 1952; Roff 1973). Se realizó la prueba de normalidad de Anderson-Darling y se procedió a realizar un MLG. En todos los análisis estadísticos anteriormente mencionados, se utilizó un valor de P < 0.05.

Densidad. Con un esfuerzo de muestreo de 3,240 días/trampa (1,080 días/trampa por sitio) se obtuvieron 175 eventos de captura-recaptura y se capturaron un total de 85 ardillas. Al comparar la densidad con el número de animales que se sabe vivo ( Figura 1), se observa que los tres primeros meses tuvieron valores similares para los tres sitios de estudio, sin embargo en los meses posteriores las densidades difieren del número de animales que se saben vivos. Las densidades obtenidas por medio del índice de Lincoln-Peterson muestran valores más altos en junio de 2010 y 2011 para los tres sitios de estudio.

Figura 1

No se encontraron diferencias significativas entre los sitios (F = 1.08, g. l. = 2 y P = 0.38), meses (F = 1.28, g. l. = 4 y P = 0.46), pero sí en el número de animales que se saben vivos y la densidad obtenida utilizando el índice de Lincoln-Peterson (F = 0.98, g. l. = 1 y P = 0.007). Tampoco se encontraron diferencias significativas en las interacciones entre sitio-mes (F = 1.28, g. l. = 8 y P = 0.36), sitio-índice-número de animales que se sabe vivo (F = 0.98, g. l. = 2 y P = 0.41).

Estructura poblacional. Se capturaron 29 hembras y 56 machos en total, la proporción de hembra-macho de (1:1) fue registrado en pocas ocasiones ( Tabla 1). En agosto y octubre las capturas de machos disminuyeron e incluso no se capturaron en dos de los sitios de estudio. El MLG indicó que no hubo diferencias en el número de individuos registrados en los diferentes sitios (F = 0.42, g. l. = 4, P = 0.67), en los meses (F = 0.41, g. l. = 4, P = 0.79) y entre sexos (F = 4.16, g. l. = 1,P = 0.11). Tampoco existieron diferencias en las interacciones entre sitios-meses (F = 2.04, g. l. = 8, P = 0.16), sitios-sexos (F = 3.15, g. l. = 2, P = 0.09), ni meses-sexos (F = 0.32, g. l. = 4, P = 0.84).

Tabla 1

Edades. Los adultos fueron registrados con mayor frecuencia en los tres sitios de estudio durante todo los muestreos. En octubre y abril fueron registradas las frecuencias más altas de juveniles y fue en junio del año 2010 y del 2011 cuando se presentaron los valores más bajos de esta categoría de edad ( Figura 2). No existió diferencia significativa de las edades entre los sitios (F = 0.51, g. l. = 2 y P =0.62), ni entre meses (F = 0.44, g. l. = 4 y P = 0.77), pero sí en el número de adultos y juveniles (F = 0.98, g. l. = 1 y P = 0.002). Tampoco se encontraron diferencias significativas en las interacciones sitio-mes (F = 1.36, g. l. = 8 y P = 0.33), meses-clase de edad (F = 2.27, g. l. = 4 y P = 0.16) y sitio-edad (F = 0.75, g. l. = 4 y P = 0.58).

Figura 2

Características reproductivas. Las características reproductivas de los individuos analizados mediante la prueba de Kruskal-Wallis no mostraron diferencias significativas entre los diferentes muestreos y sitios de estudio (H = 33.04, g. l. = 34, P = 0.51). Sin embargo, los machos con testículos escrotados y las hembras adultas no preñadas predominaron en los tres sitios de estudio y fueron más frecuentes en abril. Las hembras preñadas y lactantes fueron capturadas en menor proporción; en junio del 2010 y 2011 fueron más frecuentes ( Figura 3).

Figura 3

Pesos. Los machos tuvieron un peso promedio mayor que las hembras en las dos categorías de edades para los tres sitios estudiados ( Tabla 2). El MLG no mostró diferencias significativas entre los pesos de las ardillas jóvenes en los diferentes sitios, meses y sexos. Tampoco existió diferencia significativa entre los sitios (F = 2.65, g. l. = 2 y P = 0.13), sexos (F = 2.16, g. l. = 1 y P = 0.21) y meses (F = 2.56, g. l. = 4 y P = 0.21). De igual forma no se encontraron diferencias significativas en las interacciones sitio-mes (F =1.19, g. l. = 8 y P = 0.40) y sexo-mes (F = 1.70, g. l. = 4 y P = 0.24). Sólo existieron diferencias significativas entre sitio-sexo (F = 4.3, g. l. = 2 y P = 0.05).

Tabla 2

Categoría	Promedios (g)
Machos juveniles	141.9
Hembras juveniles	134
Machos adultos	209.9
Hembras adultas	189.7

No existió diferencia significativa entre los pesos de las ardillas adultas de los tres sitios de estudio (F = 0.34, g. l. = 2 y P = 0.72), sexos (F = 2.54, g. l. = 1 y P = 0.18) y meses (F =1.54, g. l. = 4 y P = 0.53). No se encontraron diferencias significativas en las interacciones sitio-sexo (F = 0.28, g. l. = 2 y P = 0.76), sitio-mes (F = 0.99, g. l. = 8 y P = 0.50) y sexo-mes (F = 0.59, g. l. = 4 y P = 0.67).

Las densidades de la ardilla de Perote no presentaron diferencias significativas para los sitios de estudio. Las densidades más altas se registraron en abril y junio (2010 y 2011), lo que se debe a que en abril las ardillas emergen de la hibernación e inicia el período reproductivo. Por otra parte, en junio con el comienzo de la temporada de lluvias, la oferta de recursos alimenticios aumenta, teniendo entonces un mayor número de individuos en las zonas de estudio, esto concuerda con lo encontrado anteriormente por Castillo-Castillo (2009). La disminución en las capturas de ardillas en agosto, posiblemente fue debido a las fuertes lluvias y granizadas que se presentaron en toda la zona de estudio ( Van Horne 2007; Castillo-Castillo 2009). Las pocas capturas en octubre, posiblemente se debieron a las bajas temperatura, escasez de recursos e inicio de la hibernación como fue documentado por Valdez y Ceballos (1997).

En el pastizal protegido se registraron los valores más altos de densidad, esto a pesar de que en esta área hay pastos amacollados densos, algunos nopales y arbustos, lo cual pudo deberse al efecto de la cerca y vigilancia que hay en esta área, ya que se reducen los factores negativos presentes en los otros sitios de trabajo, como perros, personas y disturbios como el ruido vehicular, caza y ganado. Ávila-Flores (2009) reportó que los perritos de la pradera ( Cynomys ludovicianus) utilizan la vegetación alta y densa como estrategia contra la depredación a pesar de su preferencia por los sitios abiertos para detectar a los depredadores ( Hannon et al. 2006 ; Yensen y Sherman 2006), este comportamiento probablemente esté ocurriendo con las ardillas de Perote de este sitio. En el último muestreo de este sitio en junio de 2011 los sitios de muestreo se vieron afectados por la tormenta tropical "Arlene", la cual afectó severamente a Veracruz y por consiguiente a nuestro muestreo, ya que en este mes, no se capturó ninguna ardilla.

A finales de enero (2011) los sitios Pastizal Natural, Pastizal Abandonado y zonas aledañas se incendiaron en su totalidad por quemas agrícolas descontroladas. Esto pudo haber afectado a las ardillas, particularmente en su peso corporal, ya que al emerger de la hibernación se enfrentaron a un cambio radical en la oferta alimenticia, de refugio y en general de su hábitat ( Humphrey 1962). A pesar de este severo disturbio ambiental se registraron densidades similares a las del Pastizal Protegido en abril (2011). Castillo-Castillo (2009) reportó un fenómeno similar al obtener densidades parecidas de X. perotensis a las registradas antes de que su zona de estudio fuera arada.

En el transcurso de este estudio, se registraron más depredadores naturales de la ardilla de Perote que en otros años, tales como víboras de cascabel ( Crotalus scutulatus), aguilillas ( Circus cyaneus, Buteo jamaicensis), lechuzas ( Tyto alba) y comadrejas ( Mustela frenata), los que pudieron influir en las densidades encontradas de ardillas, ya que son un recurso alimenticio importante para otros varios vertebrados ( Best y Ceballos 1995; Lidicker Jr. 2007; Castillo-Castillo 2009).

Las densidades reportadas en este estudio, en su mayoría fueron menores a 20 ind/ha. Castillo-Castillo (2009) registró en áreas cercanas a las de este trabajo, densidades superiores a 50 ind/ha, por lo que al considerar lo señalado por Yensen y Sherman (2003) que 20 ind/ha es la densidad mínima para ardillas terrestres, se puede afirmar que X. perotensis presenta poblaciones pequeñas y en descenso, producto de los disturbios ambientales, presiones antrópicas y cambios en la disponibilidad de los recursos presentes en la zona de estudio ( Hoffman et al. 2003 ).

Al obtener diferencias significativas entre las densidades y el número de animales que se saben vivos de X. perotensis, se considera más apropiado para fines de conservación, sobretodo en especies en riesgo, el uso de la estimación del número de animales que se sabe vivo, ya que la mayoría de los índices sobreestiman el número de organismos presentes en un área ( Caughley y Sinclair 1994).

Estructura poblacional. El número de hembras y machos registrados fue cercano a la diferencia estadística (P = 0.09). Lo cual pudo deberse a que la captura de machos es más frecuente que en hembras, ya que su comportamiento exploratorio y territorios son más amplios, resultando más susceptibles a la captura que las hembras ( Holekamp 1984; Yensen y Sherman 2006) por lo que resultan cursos ya que necesitan desplazarse grandes distancias para obtener sus principales recursos.

Los adultos fueron los más abundantes, presentando diferencias estadísticas con los juveniles, lo que pudo ser causado a que por la temprana edad de éstos últimos no se capturaron por estar bajo el cuidado materno dentro de sus madrigueras o bien, pudieron ser depredados entre los muestreos ( Hoffmann et al. 2003 ; Mendoza-Carreón 2009). El tener registrados pocos juveniles indica que la población no está creciendo, que presenta pocas posibilidades para su desarrollo ya que la población está envejeciendo y no se está renovando ( Caughley y Sinclair 1994). Las abundancias más altas de juveniles y adultos se registraron en abril, coincidiendo con el fin de la hibernación y comienzo del periodo reproductivo ( Castillo-Castillo 2009; Mendoza-Carreón 2009).

Las condiciones reproductivas de las ardillas se reportaron con mayor frecuencia en abril y junio. En agosto y octubre las capturas de individuos con condiciones reproductivas fueron menores, esto muestra que tenemos una especie con un período reproductivo bien definido regido por las condiciones ambientales ( Best y Ceballos 1995; Valdez y Ceballos 1997; Castillo-Castillo 2009). Estas condiciones también afectan los recursos alimenticios, provocando un impacto directo en el peso de las ardillas ( Humphrey 1962; Orians y Wittenberger 1991; Schulte-Hostedde 2007). El peso de los individuos varió a lo largo de los meses de estudio y difirió de lo reportado en otros estudios realizados en la zona ( Castillo-Castillo 2009; Mendoza-Carreón 2009). La quema de dos de los sitios de trabajo pudo ser causa de estas diferencias, ya que pudo perderse oferta alimenticia y energía en la búsqueda de estos recursos. La propia exploración, defensa de su territorio, reproducción y gasto energético durante la hibernación ( Millessi et al. 1999 ; Hoogland 2003; Schwanz 2006) también pudieron ser consecuencia de las diferencias de pesos corporales de los individuos de la especie. Esta pérdida fue más evidente en las hembras, ya que invierten mayor energía en la reproducción y cuidado parental ( Hoogland 2003; Yensen y Sherman 2003). En el Pastizal Protegido se registraron los individuos con pesos promedios más altos para hembras juveniles y machos adultos, pudiendo ser resultado de la protección que presenta la zona al permitir el establecimiento de plantas y otros organismos que la especie puede llegar a consumir.

Pocos son los estudios demográficos que se tienen de la especie, Castillo-Castillo (2009) indica que las poblaciones de la ardilla de Perote están en descenso y los resultados de este estudio también lo respaldan. Este declive poblacional en consecuencia provoca pérdida de diversidad genética, y bajo reclutamiento ( Sánchez-Cordero et al. 2005 ; Álvarez-Castañeda et al. 2008 ; Mendoza-Carreón 2009; Ochoa et al. 2012 ). A esta problemática se le suman su endemismo, baja habilidad de dispersión, reducción y transformación constante de su área de distribución, estudios como los de Sánchez-Cordero et al. (2005 ) y Mendoza-Carreón (2009) señalan que más del 70 % de su hábitat ha sido transformado principalmente a actividades agrícolas, por lo que la especie enfrenta severos problemas para persistir ( Valdez y Ceballos 1997; Lidicker Jr. 2007; Ávila-Flores 2009). Por todo esto, es importante tomar medidas correctas y urgentes para la conservación de la especie y un manejo adecuado de su hábitat (Valdez y Ceballos 1997; Álvarez-Castañeda et al. 2008 ; Castillo-Castillo 2009; Mendoza-Carreón 2009). Por lo anterior, se sugiere que la especie debe ser reclasificada de "Amenazada" a "En riesgo de extinción" en la Norma Oficial 059-ECOL-2010.