Tradicionalmente, la relación planta-polinizador ha sido considerada una interacción primordialmente mutualista, ya que en la mayoría de los casos los visitantes florales obtienen un recurso, usualmente alimento: néctar, polen, aceites, o a veces fragancias, y, por otra parte, las plantas aseguran su fecundación (Faegri y Van der Pijl, 1979; Proctor, Yeo y Lack, 1996). Sin embargo, actualmente se sabe que los visitantes florales pueden desempeñar distintos papeles, ya que pueden ser desde polinizadores primarios, legítimos y eficientes, hasta ladrones de néctar o polen. El papel de los visitantes florales dependerá tanto de la naturaleza del visitante y su comportamiento, como de las características de la flor que visitan (Eguiarte y Búrquez, 1987; Fenster, Armbruster, Wilson, Dudash y Thomson, 2004; Gómez, 2002; Irwin y Brody, 1999; Navarro, 2000). Además, las interacciones entre diferentes visitantes puede cambiar su papel; por ejemplo, dejando de ser polinizadores primarios, debido a interacciones agresivas que desplazan a los visitantes más pequeños o débiles (Fumero-Cabán y Meléndez-Ackerman, 2007).

Stebbins (1970) propuso que la evolución de los sistemas de polinización ha sido fundamentalmente determinada por el comportamiento del polinizador primario. Sin embargo, las interacciones que presentan un grado de especialización, en el cual las plantas dependen solamente de un grupo de animales polinizadores, o solo de una especie específica, son vulnerables evolutivamente, porque la fluctuación en el número de visitantes, el comportamiento de estos o el cambio de condiciones ambientales puede afectar de manera negativa las tasas de fertilización de la flor (Howell y Roth, 1981; Valiente-Baunet, 2002). La identificación de los polinizadores primarios o de los robadores de néctar dentro de la vasta comunidad de visitantes florales, así como la identificación de las conductas relacionadas con el proceso de visita, constituyen un elemento fundamental para avanzar en el conocimiento y la comprensión de los procesos ecológicos y evolutivos relacionados con la polinización, así como de la futura conservación de las especies.

Agave es un género sumamente diverso, constituido por más de 280 especies que producen una espectacular inflorescencia que constituye un importante recurso para los visitantes florales (Eguiarte et al., 2013; Gentry, 1998; Rocha, Valera y Eguiarte, 2005). El proceso de polinización del género Agave fue inicialmente descrito señalando a los murciélagos nectarívoros (quiropterofilia) como sus principales polinizadores (Eguiarte, Silva y Souza, 2000; Eguiarte et al., 2013; Faegri y Van der Pijl, 1979; Rocha et al., 2005, 2006; Slauson, 2001). Sin embargo, la lista de visitantes florales asociados a los agaves es usualmente amplia y no siempre incluye a los murciélagos. Dentro de los visitantes nocturnos de los agaves, generalmente se incluyen abundantes visitas de esfíngidos, pero su papel como polinizadores no ha sido estudiado en detalle. En otros trabajos se ha demostrado que los visitantes diurnos a las flores de agave son comunes, incluyendo himenópteros (abejas sociales y solitarias, abejorros y avispas), lepidópteros y aves (colibríes y aves percheras) (Arizaga, Ezcurra, Peters, Ramírez y Vega, 2000; Eguiarte et al., 2000; Howell y Roth, 1981; Martínez-del Río y Eguiarte, 1987; Molina-Freaner y Eguiarte, 2003; Ornelas et al., 2002; Rocha et al., 2005, 2006; Schaffer y Schaffer, 1977; Silva-Montellano y Eguiarte, 2003; Slauson, 2000, 2001).

Los agaves de inflorescencia espigada (del subgénero Littaea sensu Gentry, 1982) en la Barranca de Metztitlán, Hidalgo, en la República mexicana, sugieren un sistema de polinización nocturno, debido a que la producción de néctar y polen se presentan a partir de las 18:00 h hasta las primeras horas de sol, entre las 6:00 y 8:00 h del día siguiente. Las flores usualmente son receptivas al polen varios días y noches, y la totalidad de la inflorescencia puede tardar hasta 2 semanas en florecer (González-González, 2004; Rocha et al. , 2005). En la Barranca de Metztitlán los visitantes florales fueron estudiados a partir de observaciones directas: en los años 2001 y 2003 para Agave difformis ; 2001 y 2002 en A. striata por Rocha et al. (2005) y en 2002-2003 en A. garciae-mendozae por González-González (2004). En estos estudios encontraron que los visitantes más abundantes son nocturnos, destacando los murciélagos nectarívoros Leptonycteris yerbabuenae, Choeronycteris mexicana y Glossophaga spp. Sin embargo, aunque ambos estudios mencionan abundantes visitas por esfíngidos, colibríes, abejas europeas (Apis mellifera) y otros himenópteros, hasta el momento han sido tratados como "polinizadores potenciales", sin determinar su papel real ni describir la dinámica durante el proceso de visita. Conocer en detalle la dinámica de los visitantes permite establecer con certeza el polinizador primario, corroborando y enriqueciendo registros anteriores en estas y otras especies de Agave .

En el presente trabajo se analiza con detalle la comunidad de visitantes de las inflorescencias de A. garciae-mendozae , A. striata y A. difformis en la Barranca de Metzitlán, mediante análisis de videograbaciones de noches completas, permitiendo determinar mejor el papel que cumple cada uno de ellos como polinizadores o robadores.

La Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán se ubica en el estado de Hidalgo, México (fig. 1), entre los paralelos 98°23'00" y 98°57'08" O y 20°14'15" y 20°45'26" N, con elevaciones entre los 1,000 y 2,300 m snm. El área tiene clima estepario, con temperatura promedio anual de 20.2 °C y precipitación pluvial de 437 mm por año. El periodo de lluvias es de junio a septiembre. La vegetación es, principalmente, matorral espinoso (Arzate, 2009; Ortiz, 1980; Rocha et al., 2005; Sánchez, 1978).

Figura 1

En la tabla 2 se resumen los datos de visitantes por especie y localidad. A partir del análisis de composición de los visitantes florales de las distintas especies observadas, se determinaron 3 principales grupos de visitantes de las inflorescencias de Agave spp.: murciélagos, aves e insectos. Dentro de estos grupos se identificaron 3 especies de murciélagos Phyllostomidae (C. mexicana , L. nivalis y L. yerbabuenae ), 2 especies de colibríes (Eugenes fulgens y Cyanthus latirostris ), 5 de esfíngidos (Agrius cingulatus , Pachylia ficus , Sphinx lugens , Erinnyis obscura y E. ello ) y 8 de himenópteros (Lasioglossum lasioglossum , Bombus pensilvanicus , Centris spp., Xylocopa Notoxylocopa , así como miembros de la tribu Polistinae) (tabla 2).

Tabla 2

Las negritas indican el total de visitas y su porcentaje por grupos y de manera global.

Generalmente, los murciélagos dominan las visitas nocturnas (fig. 2), excepto en la inflorescencia de A. difformis de la población El Durazno, donde son más comunes los esfíngidos (33.1% del total de visitas). Los esfíngidos visitaron todas las inflorescencias estudiadas, representando entre el 6.8 y el 17.1% del total de las visitas. Entre los visitantes diurnos, el más importante es A. mellifera , con porcentajes de visita entre el 7.5 y el 65.6%. L. lasioglossum y diversas avispas también fueron importantes en algunas poblaciones. Otras abejas, como Xylocopa , Bombus y Centris solo se encontraron en algunas inflorescencias, y su contribución a la polinización parece ser actualmente limitada. Los colibríes solo se grabaron en las 2 localidades de A. striata (véase adelante).

Figura 2

Como un primer paso para entender el papel ecológico que desempeñan los visitantes florales y los procesos evolutivos que han acompañado a las interacciones entre estos y las plantas que visitan, se requieren observaciones detalladas. En el presente trabajo se analizaron, durante 24 h continuas, diferentes aspectos de esta interacción, comparando 3 especies cercanas de un género (Agave). En el estudio obtuvimos datos del número de visitas y el tamaño de los organismos, siendo este último un criterio para estimar la posibilidad de carga de polen y contacto con estructuras reproductoras. Todos los datos anteriores son útiles para definir el papel de cada visitante floral en la polinización de la planta (Eguiarte y Búrquez, 1987; Fenster et al., 2004; Quesada, Stoner, Rosas-Guerrero, Palacios-Guevara y Lobo, 2003; Stoner, Quesada, Rosas-Guerrero y Lobo, 2002; Thompson, 2001; Waser, Chittka, Price, Williams y Ollerton, 1996).

En la tabla 5 proponemos una clasificación de los visitantes registrados en este estudio en función de su abundancia, patrón de visita, conducta, tamaño y morfología. Se clasifican como polinizadores primarios cuando sus visitas son numerosas en una especie de planta y localidad, así como cuando el contacto con estigmas y anteras sucede con alta frecuencia y las visitas ocurren a las horas de liberación del polen; como polinizadores secundarios si son visitantes más raros y su presencia y contacto con estigmas sucede con menor frecuencia y durante las horas de producción escasa o nula de polen, o como ladrones si rara vez o nunca toca los estambres y anteras, pero colectan polen o néctar. Estudios posteriores, analizando experimentalmente el tamaño de la carga polínica y las tasas de deposición de polen de la propia especie (Dafni, 1992), confirmarán o no nuestra propuesta de clasificación.

Tabla 5

0: indica que no hubo visitas por esa especie en esa localidad/especie de Agave.

Para describir y evaluar adecuadamente el papel de todos los visitantes florales durante el proceso de polinización se requiere de observaciones durante todo el tiempo que estén abiertas las flores, como hicimos en este estudio. Además, para tener un panorama más claro, es importante contar con observaciones en distintas localidades o épocas del año cuando haya flores y entre diferentes años (Fenster et al., 2004; Silva-Montellano y Eguiarte, 2003; Thompson, 2001; Waser et al., 1996). Los datos previos de González-González (2004) y Rocha et al. (2005) nos dan datos de otros años y localidades. Recientemente, se ha utilizado, como en este estudio, el análisis en video para revisar con mejor detalle la dinámica de visitas (Quesada et al., 2003 y Stoner et al., 2002).

Los agaves de la Barranca de Metztitlán muestran síndromes de polinización nocturnos, con diferencias menores en la hora en la que producen mayor cantidad de néctar, con excepción de A. striata , que inicia la producción de néctar durante la tarde y la mantiene hasta la mañana siguiente (Rocha et al., 2005). En el presente trabajo se confirma la presencia de murciélagos en agaves con inflorescencias espigadas, como habían documentado González-González (2004) y Rocha et al. (2005, 2006). Es indudable la participación de los murciélagos nectarívoros en la polinización de las flores de estos agaves, debido a que su presencia coincide con los momentos de mayor producción de néctar, con la liberación de polen viable, así como por su abundancia y porque en sus visitas toca tanto las anteras como los estigmas de las flores. Anteriormente se pensaba que los agaves de inflorescencias espigadas eran visitados solo por insectos nocturnos y visitantes diurnos, los cuales llevaban a cabo la polinización (véanse revisiones en Eguiarte et al., 2000 y Slauson, 2001).

Los polinizadores primarios de las 3 especies de Agave estudiadas, tanto por su abundancia como por su conducta, son murciélagos nectarívoros. En primer lugar, tenemos a L. yerbabuenae , en segundo a L. nivalis y, por último, C. mexicana . Sin embargo, C. mexicana tal vez no sea un polinizador tan eficiente, ya que los registros indican que debido a su larga lengua no contacta los estigmas tanto como Leptonycteris . Además, C. mexicana realizó considerablemente menos visitas que las otras especies quirópteras. Aunque Rocha et al. (2005) también documentan visitas por Glossophaga spp. a agaves en la Barranca de Metztitlán, esta especie no fue registrada en el presente trabajo. Los murciélagos son los polinizadores primarios, los más abundantes y más efectivos para los agaves estudiados, pero los esfíngidos son otros visitantes comunes en las flores de Agave. Sin embargo, nuestras observaciones indican que no son tan efectivos en la polinización como los murciélagos, ya que, además de ser generalmente menos numerosos, usualmente no tocan los estigmas y las anteras, gracias a sus largas lenguas y menor tamaño corporal que les permiten extraer el néctar revoloteando sin acercarse tanto a las flores y, por eso, los clasificamos en la tabla 5 como polinizadores secundarios.

En términos generales, los esfíngidos y los murciélagos al anochecer primero visitan a A. striata , que produce néctar más temprano; luego se pasan a A. difformis y, por último, antes del amanecer, visitan A. garciae-mendozae . Si no hay o llegan pocos murciélagos que consuman los recursos en la noche, estos son utilizados por otros visitantes tanto nocturnos, como los esfíngidos, como diurnos, en particular por A. mellifera . En este estudio detectamos 5 especies de esfíngidos, dominando en muchos casos E. ello . Estos datos detallados son importantes, ya que en los estudios previos sobre polinización de Agave solo se mencionan visitas de esfíngidos, sin mencionar la especie, o únicamente registra una (Hyles lineata en Silva-Montellano y Eguiarte, 2003 y en Rocha et al., 2005).

En general, las abejas A. mellifera son importantes visitantes florales (ver, por ejemplo, Campos-Navarrete, Parra-Tabla, Ramos-Zapata, Díaz-Castelazo y Reyes-Novelo, 2013 y Osorio-Berenstein, Domínguez, Eguiarte y Benrey, 1997) y los agaves de Metztitlán no son una excepción. En esta barranca, son las principales ladrones de néctar y polen, ya que por su tamaño rara vez llevan a cabo polinización. Sin embargo, en A. striata por tener flores pequeñas, y por tocar en pocas ocasiones los estigmas consideramos A. mellifera como polinizador secundario. El impacto de esta especie puede limitar el papel de otros posibles polinizadores, como los colibríes, al remover todo el polen disponible. Las otras especies de abejas usualmente fueron minoritarias, con excepción de L. lasioglossum , que llegó a ser casi el 10% de las visitas en una población de A. difformis y el 8% en otra de A. striata . Solo se registraron 2 especies de colibríes en estos agaves, E. fulgens y C. latirostris , que son, en general, abundantes en el centro de México (Peterson y Chalif, 1976), y solo visitó la especie más "diurna" de agave: A. striata . Los patrones de visitas se corresponden, en general, con los registrados en otros muestreos con otras metodologías en años anteriores. Sin embargo, en A. striata , Rocha et al. (2005) encontraron que los murciélagos solo representaron el 20% de las visitas, mientras que los visitantes diurnos, A. mellifera , abejorros y colibríes, constituyeron más del 70% de las visitas. González-González (2004) menciona pocas visitas por esfíngidos, aunque no las cuantifica, a A. garciae-mendozae , mientras que en este estudio llegaron a constituir el 11.20% de las visitas. También es interesante que mientras que en el estudio de Rocha et al. (2005) las comunidades de polinizadores más diferentes fueron entre A. striata y las otras especies, en este estudio A. garciae-mendozae resultó muy parecido a A. striata . Las diferencias encontradas entre estos estudios y el presente se atribuyen a que las comparaciones que se llevaron a cabo en el trabajo de Rocha et al. (2005) no tomaron en cuenta a A. garciae-mendozae y a que el esfuerzo y el objetivo de muestreo enfocado hacia los visitantes en este trabajo fue mucho mayor que en los previos, además de diferencias entre años y sitios en los patrones de vista.

Las inflorescencias de A. striata mostraron sobreposición de nicho y similitud de visitantes floreales (valores por encima de 0.5; ambos índices tienen una escala que va de 0 a 1) como se esperaba, mientras que las 2 poblaciones de A. difformis fueron muy diferentes entre sí, principalmente debido a la ausencia casi total de murciélagos en El Durazno.

En trabajos anteriores se enfatizaba la diferencia en los subgéneros de Agave sobre la base de la dinámica de su polinización, haciendo énfasis en que los agaves paniculados eran principalmente polinizados por murciélagos (Arizaga et al. , 2000; Howell y Roth, 1981), aunque en áreas extratropicales, cerca del límite norte de la distribución de los murciélagos nectarívoros, los insectos polinizadores se vuelven muy importantes (Molina-Freaner y Eguiarte, 2003; Slauson, 2001). En agaves con inflorescencia espigada solo se tenían datos de visitas por insectos y colibríes (Schaffer y Schaffer, 1977; Silva-Montellano y Eguiarte, 2003), aunque en un género muy cercano, Manfreda (Flores, 2007; Good-Ávila, Souza, Gaut y Eguiarte, 2006), ya se había registrado a los murciélagos como principales polinizadores en algunas poblaciones (Eguiarte y Búrquez, 1987). Hay estudios que muestran un síndrome de polinización nocturno en A. chrysantha y A. palmeri en Arizona; sin embargo, las tasas de visitas diurnas son mayores en comparación con los visitantes nocturnos (Slauson, 2000). En algunos casos, se menciona la polinización exclusivamente por visitantes diurnos, como en A. schottii , A. parviflora , A. toumeyana (con inflorescencia espigada) y A. palmeri (de inflorescencia ramificada), todas en Arizona (Schaffer y Schaffer, 1977). En cuanto a A. lechuguilla , que presenta inflorescencia espigada, muchas poblaciones son principalmente visitadas por animales diurnos, y no se registraron visitas por murciélagos en un amplio rango latitudinal involucrando numerosas poblaciones (Silva-Montellano y Eguiarte, 2003), aunque en ambos estudios la mayoría de las características florales apuntaban a una polinización nocturna. Sin embargo, la presencia de aves en las inflorescencias abre la posibilidad de que estos visitantes cubran los requisitos para realizar la polinización. Los parámetros de los diferentes índices de diversidad, similitud y sobreposición de nicho muestran que las inflorescencias de especies de Agave ofrecen sus recursos a cualquier visitante que sea capaz de obtenerlos. La mayor parte de las flores, especialmente de las especies más exitosas en su polinización, son visitadas y utilizadas por una miríada de visitantes, que pueden o no ser polinizadores (Bascompte, Jordano, Melián y Olesen, 2003; Fenster et al., 2004; Rosas-Guerrero et al., 2014; Waser et al., 1996).

Podemos concluir que la relación entre los visitantes florales y los agaves es compleja, es decir, cada visitante puede desempeñar distintos roles de acuerdo con el horario de actividad y los recursos disponibles. Las características florales de los agaves estudiados muestran una tendencia hacia la polinización nocturna y cercana a la quiropterofilia, con cierta variación entre especies, pero sus visitantes florales son comunidades diversas y de explotación mutua, que varían en el espacio y en el tiempo debido a la gran cantidad de recursos que representan, y a la relativa accesibilidad con las que lo ofrecen. Hay visitantes que pueden actuar de manera mutualista, como polinizadores primarios o secundarios, pero también hay otros visitantes florales que actúan de manera antagonista, como ladrones de néctar y/o polen, sin polinizar, y estos papeles pueden cambiar en distintas circunstancias (Gómez, 2002; Maloof e Inouye, 2000; Rosas-Guerrero et al., 2014; Tschapka y Dressler, 2002). Esta diversidad puede "flexibilizar" el sistema de polinización en los agaves, manteniéndolo como un sistema generalista, pero altamente eficiente, ya que el número de especies de polinizadores primarios y secundarios es relativamente extensa (Rocha et al., 2005, 2006; Waser et al., 1996). Retomando nuestra pregunta inicial, los polinizadores de los agaves estudiados en la Barranca de Metztitlán fueron, en orden decreciente, los murciélagos nectarívoros L. yerbabuenae , L. nivalis y C. mexicana como polinizadores primarios, mientras que el polinizador secundario más común fue el esfíngido E. ello .