tipTIP. Revista especializada en ciencias
químico-biológicasTIP1405-888XUniversidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Estudios
Superiores Zaragoza0001310.22201/fesz.23958723e.2021.32800205Artículos de revisiónBacterias y hongos endófitos de la familia Cactaceae y sus
aplicacionesEndophytes from the Cactaceae family and its
applicationRodríguez-MendozaClara Angélica1HernándezLuis Ricardo2Pérez-ArmendárizBeatriz1JuárezZaida Nelly3*Facultad de Biotecnología. Área de Química,
Decanato de Ciencias Biológicas, Universidad Popular Autónoma del Estado de
Puebla, 15 Poniente #1910, Barrio de Santiago. 72410, Puebla, Pue.,
México.Universidad Popular Autónoma del Estado de
PueblaFacultad de BiotecnologíaUniversidad Popular Autónoma del Estado de
PueblaPueblaPue.MexicoDepartamento de Ciencias Químico Biológicas,
Universidad de las Américas Puebla, San Andrés Cholula, 72810, Puebla, México. Universidad de las AméricasDepartamento de Ciencias Químico
BiológicasUniversidad de las AméricasSan Andrés CholulaPueblaMexicoÁrea de Química, Decanato de Ciencias
Biológicas, Universidad Popular Autónoma del Estado de Puebla, 15 Poniente
#1910, Barrio de Santiago. 72410, Puebla, Pue., México.Universidad Popular Autónoma del Estado de
PueblaUniversidad Popular Autónoma del Estado de
PueblaPueblaPue.Mexico*E-mail: zaidanelly.juarez@upaep.mx202124e3282602202117062021Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia
Creative CommonsResumen
Las especies de la familia Cactaceae habitan en zonas con altas temperaturas,
escasez de agua y suelos con déficit de nutrimentos. Esto es el resultado de
procesos complejos como adaptaciones fisiológicas y físicas, además de la
coevolución con microorganismos endófitos que habitan en los tejidos vegetales
con relevante importancia para las plantas, por facilitar su establecimiento en
estratos rocosos, ayudar a la fijación de nitrógeno atmosférico y fósforo a
través de bacterias, así como una acción antimicrobiana por parte de los hongos.
Los estudios sobre bioprospección de endófitos en las cactáceas aún son escasos,
por lo que este trabajo compila la literatura científica sobre bacterias y
hongos endófitos en cactus disponible en las bases de datos Dialnet,
DOAJ, EBSCO, Google académico, iSEEK, Redalyc, REDIB, Science Direct,
SciFinder, SciELO, Springer, Web of Science y
Wiley Online Library. La revisión dio como resultado 22
trabajos publicados en un periodo de 33 años, de los que solamente el 36%
analiza su bioactividad. Se destaca el uso de los endófitos en la biotecnología,
principalmente para beneficio social (fines agrícolas y médicos), así como de
conservación.
Abstract
Species of the Cactaceae family inhabit areas with high temperatures, water
scarcity, and nutrient-deficient soils. This is a result of complex processes
such as physiological and physical adaptations, in addition to coevolution with
endophytic microorganisms, which are inhabit plant tissues and can have relevant
importance for the plant such as their establishment in rocky strata, the
atmospheric nitrogen and phosphorus fixation by bacteria, or the antimicrobial
action by fungi. Bioprospecting studies on endophytes of cacti are still scarce,
so this work compiles the scientific literature on endophytic bacteria and fungi
of cacti available in the databases Dialnet, DOAJ, EBSCO, Google
académico, iSEEK, Redalyc, REDIB, Science Direct, SciFinder,
SciELO, Springer, Web of Science and Wiley
Online Library. The review yielded 22 papers published in 33 years;
only 36% of them analyzed their bioactivity. The use of endophytes for
biotechnological transfer is highlighted, mainly for social benefit
(agricultural and medical purposes), as well as conservation.
La microbiología es una de las áreas más importantes de las ciencias naturales al
permitir conocer a los microorganismos y sus funciones en el balance ecológico
terrestre, especialmente de los que forman asociaciones entre ellos y con la mayor
parte de los macroorganismos. La genómica, proteómica y metabolómica, junto con los
métodos bioquímicos y microbiológicos clásicos, posibilitan un mejor estudio de las
complejas redes e interacciones de los microorganismos con su ambiente (Maldonado-Carmona et al.,
2019; He et al.,
2020). Algunos de estos microorganismos son algas, bacterias y hongos
endófitos (Suryanarayanan, 2013).
La etimología de la palabra endófito se deriva del griego endon
(dentro) y phyton (planta) y se refiere a microbiomas que se alojan
en el tejido interno de una planta (raíz, flor, tallo, frutos o semillas) por
transmisión vertical (hacia la descendencia) u horizontal (no es por la descendencia
del huésped), y que establecen una variedad de interacciones biológicas con su
fitohospedero según el estado fisiológico de la planta, ya sea por factores
ambientales (temperatura, pH, disponibilidad de nutrimentos) o la etapa de
desarrollo de ambos; se les encuentra como patógenos latentes, mutualistas,
comensales, residentes temporales o saprófitos latentes (Davis & Shaw, 2008; Suryanarayanan, 2013; Yadav,
2021). Debido al avance en los estudios moleculares, se han secuenciado una
gran cantidad de endófitos que no se han podido cultivar ni aislar (Conn & Franco, 2004; Pereira, Ibáñez, Rosenblueth, Etcheverry & Martínez-Romero,
2011), por lo que se ha propuesto una definición más apropiada: los
endófitos son un conjunto de genomas microbianos ubicados dentro de los órganos de
las plantas (Bulgarelli et al.,
2012).
Al establecerse la relación entre los simbiontes (endófito y planta), ambos
organismos producen metabolitos secundarios potencialmente tóxicos. Los endófitos
pueden producir factores de virulencia, como exoenzimas y metabolitos fitotóxicos, y
la planta puede generar defensas mecánicas y/o bioquímicas contra estos factores.
Para que los simbiontes puedan coexistir se establece un antagonismo balanceado, el
cual depende de la virulencia del endófito y de las variadas defensas de la planta.
Estas defensas son influenciadas por factores ambientales y del desarrollo de ambos
organismos. Se establece una relación endofítica si los factores de virulencia del
microorganismo y las defensas de la planta están en equilibrio; pero si el hospedero
presenta senescencia o se encuentra bajo estrés, el microorganismo se expresa como
patógeno y en la planta se notan síntomas de enfermedad. Todas estas interacciones
se explican en la Figura 1 (Schulz & Boyle, 2006; Kusari, Hertweck & Spiteller, 2012; Sánchez-Fernández et al., 2013).
Diagrama de las interacciones entre un microbioma endófito y su
planta hospedera. Modificado de <xref ref-type="bibr" rid="B81">Schulz
& Boyle (2006</xref>); <xref ref-type="bibr" rid="B67">Puri
<italic>et al</italic>. (2017)</xref> y <xref ref-type="bibr"
rid="B43">Kusari <italic>et al.</italic> (2012)</xref>.
Las bacterias y hongos endófitos (ByHE) colonizan tejidos sanos de una planta en
algún estadio de su ciclo de vida, albergándose en espacios intercelulares,
intracelulares y vasculares de los tejidos (Wang
et al., 2006; Barrales-Cureño & De la Rosa, 2014; Pereira, Azevedo & Souza-Motta, 2017). Las ByHE más estudiados son
los que pueden ser aislados de tejidos vegetales cuya superficie fue desinfectada y
sus microorganismos fueron aislados. La importancia de la investigación de las ByHE
ha sido tal que, se ha propuesto a la “endofitología”, como una línea de
especialización en las ciencias biológicas (Schouten, 2019).
Se ha demostrado que la presencia de ByHE inducen la estimulación del crecimiento de
las plantas mediante la fijación de nitrógeno (solamente bacterias), la producción
de fitohormonas, el biocontrol de fitopatógenos en la raíz mediante la producción de
agentes antimicrobianos, la producción de sideróforos, la inmunidad contra
patógenos, herbívoros y estrés abiótico (Sessitsch,
Howieson, Perret, Antoun & Martínez-Romero, 2002; Rosenblueth & Martínez-Romero, 2006; Schouten, 2019; Yan et al., 2019; Dini-Andreote, 2020). Particularmente en zonas áridas y semiáridas,
algunos estudios demuestran que las ByHE son importantes para las plantas porque les
ayudan a soportar el estrés causado por distintas condiciones ambientales adversas
como la falta de agua y la alta salinidad, entre otras (Godínez, 2017).
La familia Cactaceae es característica de zonas secas, pues son plantas suculentas
nativas de ecorregiones áridas y semiáridas como desiertos, matorrales y selvas
secas (Challenger & Soberón, 2008). Es
una de las familias más diversas en el mundo con aproximadamente 1,400 especies; de
las que en México se han descrito 797 y el 69% son endémicas (Comisión Nacional para
el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad-CONABIO, 2021). La sobrevivencia de los
cactus en condiciones extremas de su hábitat se debe a sus adaptaciones morfológicas
y fisiológicas: hojas modificadas en espinas y fotosíntesis de plantas con
metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM, por sus iniciales en inglés:
Crassulacean Acid Metabolism), respectivamente (Bezerra, de Azevedo & Souza-Motta, 2017).
Su éxito evolutivo y ecológico también se debe a la interacción que tienen con ByHE
al formar un holobionte (a saber, el individuo y su microbiota) que les permite
tolerar el bajo contenido de nutrimentos, la presencia de metales pesados y el
estrés hídrico y salino; convirtiéndolas en especies dominantes y diversas en
hábitats con esas características (Fonseca-García
et al., 2016; Godínez, 2017). Por ejemplo, el cactus Cylindropuntia
cholla (F.A.C.Weber) F.M.Knuth es colonizado en su zona radical por
bacterias como Aarococcus terreus y hongos
Agaricomycetes que le ayudan a crecer en estratos rocosos
(Puente, Bashan, Lui & Lebsky, 2004
a). Ésta, junto con otras investigaciones se presentan en la Tabla I.
Especies de cactáceas y sus respectivos endófitos bacterianos y
fúngicos, aislados de cada una de ellas.
Modificado de Fonseca-García
et al. (2016) y Godínez (2017).
Los cactus cumplen la función de mantenimiento de los ambientes semiáridos y áridos a
través de sus servicios ecosistémicos como la protección del suelo contra la erosión
e infiltración de agua, alimento y refugio de animales (Pauca, Talavera, Villasante, Quispe & Laura, 2018) y el
nodricismo, cuando la planta nodriza protege a otros organismos al aportar
microambientes más favorables (Flores & Jurado,
2003). Estas características de importancia ecológica han enfocado los
estudios de estas especies en su conservación, principalmente proponiendo distintas
formas de propagación y cultivo in vitro. En los últimos diez años,
se ha incrementado el estudio sobre la actividad biológica de algunos de los
metabolitos secundarios producidos por estas plantas, así como la identificación y
actividad de su microbioma (Bezerra et
al., 2013; Chávez-Ambriz,
Hernández-Morales, Cabrera-Luna, Luna-Martínez & Pacheco-Aguilar,
2016; Bulla et al.,
2017; Eke et al.,
2019; Camarena-Pozos, Flores-Núñez, López
& Partida-Martínez, 2021).
Lo anterior, revela que es necesario sintetizar y analizar las publicaciones
disponibles sobre endófitos en las cactáceas, para contribuir al desarrollo de esta
reciente línea de investigación en México. Con esta revisión, se busca ordenar la
información existente en este tema para conocer la situación actual sobre su
conocimiento, destacando el uso de los organismos endófitos en la transferencia
biotecnológica en áreas como la agricultura, la conservación y la salud. Para ello,
se hizo la recopilación de información científica desde 1988 hasta enero 2021, sobre
endófitos aislados de cactáceas, empleando las principales bases de datos en español
e inglés.
Bacterias endófitas
Las bacterias endófitas son microorganismos que habitan en las plantas y se estima
que existe una alta diversidad de estas (Rosenblueth
& Martínez-Romero, 2006). Según la región donde se encuentre la
planta hospedera y de sus propias características, puede albergar más de una especie
y en diferentes cantidades ocasionando en ellas, principalmente, efectos como: a)
aumento en su capacidad de absorción de nutrimentos del suelo por el incremento y
desarrollo de raíces, que ayudan a la solubilización de fosfatos y a la fijación
biológica de nitrógeno (Li, Wang, Chen & Chen,
2008; Schouten, 2019) y b)
establecimiento de una relación mutualista que le confiere protección contra
factores bióticos y abióticos adversos (Schouten,
2019).
Particularmente hay bacterias endófitas solubilizadoras de fosfato (BSF) orgánico e
inorgánico (Goldstein, Lester & Brown,
2003), las cuales generalmente secretan ácidos orgánicos (Wan & Wong, 2004) como el butanoico,
etanoico, metanoico y propanoico que solubilizan fosfatos minerales (Paredes-Mendoza & Espinosa-Victoria, 2010).
El mecanismo básico de las BSF para transformar el fósforo insoluble a una forma
soluble, es romper los enlaces de P con iones metálicos de Al, Fe y Ca (Restrepo-Correa, Pineda-Meneses & Ríos-Osorio,
2017).
Otras bacterias especializadas son las fijadoras de nitrógeno, que junto con las
cianobacterias y las actinobacterias, forman un grupo único de microorganismos
capaces de fijar este elemento químico además de producir metabolitos secundarios
(Swarnalakshmi, Senthilkumar & Ramakrishnan,
2016). Estos microorganismos primero reducen el nitrógeno hasta una forma
utilizable mediante la fijación biológica de nitrógeno (FBN), y después lo combinan
o fijan en la forma de iones amonio. El proceso de FBN mediado por el complejo
nitrogenasa, hace asimilable el nitrógeno atmosférico para otros organismos (Bellenger, Darnajoux, Zhang & Kraepiel,
2020). Específicamente, las bacterias fijadoras de nitrógeno pueden ser: 1)
simbióticas endófitas, que producen nódulos en diferentes especies de leguminosas
como las del género Rhizobium, y Frankia,
asociadas con Betulaceae, Casuarinaceae y Rhamnaceae, entre otras familias de
plantas y 2) de vida libre, como los géneros Azotobacter, Azospirillum,
Bacillus y Clostridium (Puri, Padda & Chanway, 2017; Soumare et al., 2020).
También existen bacterias que promueven el crecimiento vegetal (PGPB por sus
iniciales en inglés: Plant Growth Promoting Bacteria) mediante
distintos mecanismos fisiológicos como: a) fijación de nitrógeno, b) solubilización
de fósforo y c) producción de quitinasas, fitohormonas, glucanasas, sideróforos,
compuestos orgánicos volátiles y antibióticos (Pitiwittayakul & Tanasupawat, 2020). Particularmente en zonas áridas
y semiáridas, Kobayashi, Reedy, Bick & Oudemans
(2002) demostraron que las PGPB son muy importantes para el
establecimiento de muchas especies de plantas.
Bacterias endófitas de las cactáceas
A pesar de que las PGPB son esenciales para el establecimiento de plantas en zonas
áridas y semiáridas, falta más investigación sobre su presencia en las cactáceas.
Lima, Weber, Correia, Soares & Senabio
(2015) identificaron en la cactácea columnar Cereus
jamacaru DC., cepas bacterianas como Rhizobium,
Burkholderia, Enterobacter, Pseudomonas y
Pantoea, que no aumentaron significativamente la biomasa del
cactus durante seis meses de cultivo, sin embargo, estas bacterias mostraron una
posible actividad solubilizadora de fosfatos.
Por otro lado, Fonseca-García, Desgarennes,
Flores-Núñez & Partida-Martínez (2018) analizaron el microbioma de
plantas CAM, con una separación entre los microorganismos presentes en las
siguientes zonas: a) rizosfera, b) endosfera radicular, c) endosfera del tallo y d)
filosfera (partes aéreas de las plantas). Las cactáceas que estudiaron fueron
Myrtillocactus geometrizans (Mart. ex Pfeiff.) Console y
Opuntia robusta J. C. Wendl. Los linajes de las bacterias y las
arqueas encontrados en ambas especies fueron Actinomycetales, Bacillales,
Burkholderiales, Enterobacteriales, Pseudomonadales, Rhizobiales, Sphingobacteriales
y Xanthomonadales, entre otros. De acuerdo con la diversidad de estos linajes, se
determinó que uno de los factores que influyen en la composición bacteriana de estas
plantas es la zona de las plantas de donde provienen, ya que la diversidad
microbiana fue mayor en la rizosfera, y menor en la endosfera.
Hongos endófitos
Los hongos endófitos son microorganismos que colonizan los tejidos vivos internos de
las plantas y pueden contribuir a la protección de su hospedera contra factores: a)
bióticos como patógenos y herbívoros, b) abióticos como el estrés salino y térmico o
la presencia de metales (Ramos-Garza et
al., 2016; Yan et
al., 2019). También, se consideran hongos endófitos a los
que en alguna etapa de su ciclo de vida, subsisten en su hospedera sin producir
síntomas de enfermedad (Petrini, 1991; Porras-Alfaro & Bayman, 2011). Los espacios
intercelulares y las conexiones apoplásticas son el nicho primordial de estos
hongos, en donde se alimentan de los nutrimentos que circulan por los haces
vasculares de las plantas que habitan (Saikkonen,
Faeth, Helander & Sullivan, 1998).
Algunos estudios como el de Schulz, Römmert, Dammann,
Aust & Strack (1999) demuestran que, a veces, la condición saprófita
del hongo endófito que se hospeda en ciertos árboles cambia a efectos negativos
cuando la planta se vuelve susceptible al presentar desórdenes nutricionales o
estrés hídrico y el hongo la puede invadir. De tal forma, que existen
hongos “endófitos temporales” o “patógenos latentes” (Márquez, Bills, Herrero & Zabalgogeazcoa, 2012), al
considerar que la latencia se refiere a infecciones “letargadas” y asintomáticas por
algún tiempo. Estos hongos pasarían de su estado quiescente a patogénico cuando las
condiciones resulten propicias para el huésped y/o desfavorables para la planta. Hay
ocasiones en las que bajo determinadas condiciones ambientales, un hongo endófito
puede comportarse como patógeno en otra condición ambiental dentro de la misma
hospedera u en otra distinta (Begoude, Slippers,
Wingfield & Roux, 2011; Delaye,
García-Guzmán & Heil, 2013).
La protección del hongo a su hospedera se puede realizar por medio de tres
mecanismos: 1) directo, a través de enzimas y/o metabolitos secundarios con acción
anti-patógena, originados en el hongo; 2) indirecto, inducen o aumentan la expresión
de los mecanismos de defensa fisiológicos o químicos inherentes a su hospedera; y 3)
ecológico, mediante la depredación, el hiperparasitismo y la ocupación del nicho
ecológico (Sánchez-Fernández et
al., 2013).
Hongos endófitos de las cactáceas
Uno de los géneros más estudiados de la familia Cactaceae, por su diversidad e
importancia económica, es Opuntia. Por ejemplo, Ratnaweera, de Silva, Williams & Andersen
(2015) analizaron la actividad antimicrobiana de los hongos endófitos del
cactus invasivo Opuntia dillenii (Ker Gawl.) Haw. e identificaron
dos especies: Aspergillus niger y Fusarium sp., la
primera con mayor colonización en los cladodios del cactus y la segunda en los
pistilos de sus flores. El endófito Fusarium sp. mostró mejor
acción antimicrobiana que A. niger contra Bacillus
subtilis y Staphylococcus aureus, lo cual se atribuye
al compuesto identificado mediante cromatografía como equisetina (Ratnaweera et al., 2015).
Para otras especies de cactáceas, Bezerra et
al. (2013) identificaron 59 taxa de hongos
endófitos del cactus columnar Cereus jamacaru del bosque tropical
seco brasileño. Las especies de hongos dominantes fueron Cladosporium
cladosporioides y Fusarium oxysporum; seguidas de
Acremonium implicatum, Aureobasidium pullulans, Trichoderma viride,
Chrysonilia sitophila y Aspergillus flavus. Por
primera vez se registraron 47 especies como hongos endófitos de una cactácea, lo
cual sugiere que C. jamacaru alberga una comunidad fúngica
altamente diversa. Las curvas de acumulación de especies demuestran que, según los
autores, el estudio subestima la diversidad de endófitos; por lo que sugieren
realizar muestreos más exhaustivos.
El mencionado trabajo de Fonseca-García et
al. (2018), reporta varios linajes de hongos endófitos del
cactus columnar Myrtillocactus geometrizans y el nopal
Opuntia robusta, como Botryosphaeriales, Capriodiales,
Chaetosphaeriales, Dothideomycetes, Hypocreales y Pleosporales, entre otros. Los
distintos ensambles de estos hongos parecen estar influenciados por la biogeografía
de sus hospederas, pues la diversidad fúngica varió según la ubicación de los
cactus; resultando dos grupos principales: los estadounidenses y los mexicanos. Otro
factor importante que podría explicar la diferencia de los ensambles de la endosfera
del tallo, fue la época del año, ya que en la temporada lluviosa no se registraron
los linajes que se presentaron durante la época seca, o bien fueron menos
abundantes.
Usos y aplicaciones de algunos endófitos de cactáceas
La investigación sobre los endófitos de las cactáceas es escasa y más aún su efecto
en otros organismos, sus hospederas o su bioactividad en general. A continuación, se
describen aplicaciones potenciales basadas en estudios de endófitos hallados en
estas y otras especies de plantas, cuya actividad ha sido probada experimentalmente
y/o escalada a nivel productivo.
Crecimiento y desarrollo de plantas
Puente et al. (2004 a)
demostraron que algunas bacterias endófitas (Bacillus
chitinolyticus, Citropbaacter sp., Pseudomonas
putida) de la cactácea conocida como cardón o Pachycereus
pringlei (S.Watson) Britton & Rose, pueden disolver fósforo y
transformarlo en formas asimilables para las plantas. Otras bacterias aisladas de la
misma especie de cactus, son capaces de degradar roca (Azospirillum
brasilense, Bacillus pumilus) y fijar nitrógeno
atmosférico (Bacillus subtilis). Estas capacidades fisiológicas
pueden estar relacionadas con el establecimiento de plantas en estratos rocosos
(Puente, Li & Bashan, 2004 b).
Asimismo, López, Tinoco-Ojanguren, Bacilio, Mendoza
& Bashan (2012) trabajaron con el cactus mexicano Mammillaria
albicans subsp. fraileana (Britton & Rose) D. R.
Hunt, aportando evidencia experimental de que la inoculación de bacterias endófitas
nativas (especies que se encuentran en su área de distribución natural u original
-histórica o actual- según su potencial de dispersión natural, y forman parte de las
comunidades bióticas naturales del área) puede estimular el crecimiento del cactus.
Esto mediante la movilización de elementos del sustrato rocoso de la planta como Na,
P y Fe, lo cual puede incrementar su actividad fotosintética y la acumulación de
biomasa. Los endófitos identificados por la secuenciación total del gen 16S rRNA,
fueron 14 morfotipos; dentro de los que destacan Azotobacter
vinelandii M2Per, Pseudomonas putida M5TSA y
Bacillus megaterium M2PCa como degradadoras de rocas
riodacitas. Además, los cactus inoculados con la variante de P.
putida, mostraron más acumulación de nitrógeno total que los inoculados
con la bacteria fijadora de nitrógeno control.
Por otro lado, Camarena-Pozos, Flores-Núñez, López,
López-Bucio & Partida-Martínez (2019) aislaron de los cactus
Opuntia robusta y Myrtillocactus geometrizans,
bacterias endófitas de los phyla Actinobacteria, Firmicutes y Proteobacteria.
Comprobaron que estas endófitas emiten compuestos orgánicos volátiles (ésteres,
alcoholes, compuestos azufrados y nitrogenados) que influyen en el crecimiento y el
desarrollo (longitud y número de raíces, biomasa, etc.) de algunas herbáceas como
Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. y Nicotiana
benthamiana Domin. Por lo tanto, algunos de estos compuestos son
moléculas prometedoras para la producción sostenible de cultivos en regiones áridas
y semiáridas (Camarena-Pozos et
al., 2019).
Flores-Núñez et al. (2020)
realizaron un estudio metagenómico de los endófitos de cactus del centro de México,
donde señalan algunos de los mecanismos por los que algunas bacterias (encima y por
debajo del suelo) sobreviven y colonizan plantas de ecosistemas áridos y semiáridos.
Sus resultados indican que hay una diferencia funcional en los grupos microbianos
del suelo, la rizosfera y la filosfera del cactus; agrupando así los linajes en
grupos funcionales específicos: productores de biofilm, bacterias fototróficas y
diazotróficas. Estos grupos influyeron en la diversidad microbiana y los autores
sugieren que pueden intervenir en el crecimiento, la salud y la productividad de las
cactáceas producidas en invernadero.
Aunque Kavamura et al. (2013)
aislaron 48 cepas bacterianas como Bacillus, Brevibacillus,
Cellulosimicrobium, Enterobacter, Paenibacillus, Pantoea y
Virgibacillus de la rizosfera de los cactus Cereus
jamacaru, Melocactus sp. y Pilosocereus gounellei
(F.A.C.Weber ex K.Schum.) Byles & G. D. Rowley, algunos de estos géneros
(Bacillus, Enterobacter, Pantoea) también se han identificado
como endófitos de cactáceas (Puente et
al., 2004 a; López
et al., 2012; Lima
et al., 2015; Fonseca-García et al., 2018). El 65% de esas cepas
bacterianas crecieron en un medio con reducida disponibilidad de agua y un 65%
produjeron exopolisacáridos. En el mismo estudio se inocularon algunas de estas
bacterias en plantas de Zea mays L. y solamente tres cepas de
Bacillus sp. (LMA3, LMA42 y LMA52) y una de
Pantoea sp. (LMA28), el resultado fue un aumento significativo
del área foliar del maíz en comparación con las plantas no inoculadas con las
bacterias. De estas, en las plantas de maíz, solo la cepa LMA3 incrementó los tres
parámetros analizados (área foliar, longitud del tallo y biomasa seca de brotes).
Además, la inoculación de esta cepa parecía haber protegido a la planta contra los
efectos negativos de la desecación (Kavamura
et al., 2013).
Kavamura et al. (2013)
también cuantificaron: a) la producción de ácido indolacético en las cepas
bacterianas que aislaron de la rizosfera de los cactus brasileños, con valores
superiores a 51 μg mL-1 para el 4% de ellas, y b) la solubilización de
Ca-P que fue alta para el 6% de estas endófitas. Al inocular estas cepas en plantas
de Z. mays, la producción del ácido indolacético de las bacterias
se correlacionó positivamente con la longitud del tallo y con la solubilización del
fósforo en las plantas de maíz. El ácido indolacético es una fitohormona reguladora
de la división celular, formación de raíces y el crecimiento. Actualmente este ácido
es de las auxinas más usadas con fines agrícolas y se sintetiza químicamente,
causando contaminación del entorno donde se produce y se usa, por lo que se buscan
métodos responsables ambientalmente para su obtención (Ayala et al., 2020).
Recientemente, Camarena-Pozos et al.
(2021) identificaron compuestos volátiles (terpenos, alcoholes, ésteres,
cetonas) en hongos endófitos de O. robusta y M.
geometrizans, que en su mayoría son producidos por las clases
Sordariomycetes, Eurotiomycetes y Dothiomycetes. Algunos de los compuestos aislados
como el canfeno y el benzoato de bencilo, tuvieron un efecto positivo en el
crecimiento de las raíces y en general de la biomasa de la herbácea
Arabidopsis thaliana.
Incremento en la germinación de semillas y la floración
Chávez-Ambriz et al. (2016)
obtuvieron aislados bacterianos de la rizosfera de Mammillaria
magnimamma Haw. y Coryphantha cornifera (DC.) Lem.,
pertenecientes al género Bacillus. Todas las bacterias aumentaron
la germinación de las semillas hasta un 34.3% más, con respecto a las semillas no
inoculadas con los bacilos. También se mostró un efecto positivo sobre la floración
del cactus al inocular una de estas bacterias en plantas de Mammillaria
zeilmanniana Boed.; ya que, en un par de meses dentro del período de un
año, aumentó hasta un 31% el número de plantas en floración con respecto a las
plantas sin bacterias inoculadas. Esto sugiere que la inoculación de estas
rizobacterias podría usarse en programas de conservación de especies de cactáceas en
alguna categoría de riesgo o para el mantenimiento de sus poblaciones (Chávez-Ambriz et al.,
2016).
Control de plagas
Silva-Hughes et al. (2015)
encontraron en el cactus Opuntia humifusa (Raf.)
Raf., una especie de hongo endófito (Biscogniauxia
mediterranea) que demostró tener una moderada actividad antifúngica, al
menos en fase experimental, contra el patógeno Phomopsis obscurans
que causa el tizón en las hojas de la fresa. Probablemente en otras cactáceas
existan más hongos endófitos con estos efectos; puesto que se ha demostrado la
existencia de los mismos en plantas como pastos, que pueden actuar como agentes de
biocontrol de ciertos insectos (Clay, 1989).
En cuanto a las bacterias, Shahid et
al. (2017) aislaron cepas de Pseudomonas
aurantiaca de un cactus paquistaní, en las que identificaron
metabolitos secundarios como la fenazina-1-ácido carboxílico, que mostró una función
antifúngica en plantas de trigo.
Tolerancia a la sequía
Recientemente, Eke et al.
(2019) aislaron 18 especies de bacterias del cardón silvestre
Euphorbia trigona Mill, pertenecientes a 13 géneros como
Bacillus, Lysinibacillus, Enterobacter, Stenotrophomonas,
Lelliottia y Pseudomonas. Al inocular estas endófitas
en plantas de tomate, se produjeron cambios benéficos en las plantas en su estado
oxidativo, la función estomática y del fotosistema II, la temperatura interna de la
hoja y el contenido relativo de agua. Esto sugiere un efecto fisiológico positivo en
el tomate por parte de las endófitas, contra el estrés por humedad. Así, en este
estudio los autores proponen usar la cepa de Bacillus
amyloliquefaciens como bioinoculante de bajo costo para contrarrestar
los problemas de sequía y elevar la producción de ciertos cultivos, como por ejemplo
el tomate donde fue probada la bacteria. En el mismo trabajo, se identificó por
primera vez a Bacillus xiamenensis como endófito de una planta. A
pesar de que las bacterias fueron aisladas de E. trigona, que no es
una cactácea pero sí una suculenta característica de hábitats secos, podría
compartir algunos endófitos con ciertos cactus. Esto tal y como lo demuestra un
estudio con el hongo patógeno Fusarium oxysporum hallado por
primera vez en Euphorbia mammillaris L. y que es típico de cactus
como Astrophytum myriostigma Lem., Epiphyllum
hookeri Haw. y Cereus repandus (L.) Mill. (Bertetti, Ortu, Gullino & Garibaldi,
2017).
Recuperación de poblaciones y restauración de ecosistemas
Varias especies de cactáceas se encuentran bajo alguna categoría de riesgo, debido
principalmente a su comercio ilegal y la pérdida de su hábitat, por lo que los
estudios de propagación in vitro son muy comunes para poder
reintroducir las especies en su hábitat original. Por lo tanto, si se vincula este
tipo de investigaciones con las de microorganismos endófitos, la probabilidad de
recuperar y reestablecer poblaciones de cactáceas vulnerables a los distintos
problemas ambientales, podría ser mayor. Incluso para establecer Unidades de Manejo
para la conservación y aprovechamiento de la vida silvestre (UMA), debido a que
estas plantas son altamente cotizadas por su importancia hortícola (Ruvalcaba-Ruiz, Rojas-Bravo & Valencia-Botín,
2010; Godínez, 2017; Rodríguez-Ruíz et al.,
2018).
Los estudios de PGPB en cactáceas indican que la relación entre endófitos y plantas
del desierto podría ser más común (Pereg, de-Bashan
& Bashan, 2016; Enebe & Babalola,
2018). De modo que las bacterias endófitas de cactus pioneros como
Mammillaria albicans subsp. fraileana,
Opuntia cholla, Pachycereus pringlei y
Stenocereus thurberi (Engelm.) Buxb., aportarían una ventaja
ecológica sobre superficies de roca estéril porque les permitiría crecer donde otras
plantas no pueden hacerlo (Bashan, Li, Lebsky, Moreno
& De Bashan, 2002; López et
al., 2012). Se ha demostrado que las semillas de muchas
especies de plantas contienen diversidad de endófitos que les ayudan a germinar, lo
que probablemente ocurra también en las cactáceas (Li, Parmar, Sharma & White, 2019). Esto es una línea de
investigación actual para identificar y después usar los microorganismos para la
restauración activa de los ecosistemas, a través de la colonización y
establecimiento de plantas pioneras en suelos degradados o donde ya exista roca
desnuda (Puente, Li & Bashan, 2009; López et al., 2012).
Biorremediación como uso potencial
En cuanto a la bioactividad de las cactáceas y sus endófitos, falta mucho por
analizar. Las funciones de fitoextracción de metales pesados y fitoestabilización de
residuos tóxicos, han sido estudiadas en bacterias endófitas de familias vegetales
distintas a la Cactaceae. Por ejemplo, las PGPB pueden servir como componentes
valiosos en la biorremediación de suelos y aguas contaminados, así como en la
revegetación y reforestación de tierras degradadas. La mayor utilidad potencial de
estas bacterias radica en su estrecha asociación e influencia positiva en el
crecimiento de las plantas. Por ejemplo, se ha demostrado que las PGPB endófitas y
de la rizosfera aumentan la biomasa de ciertas plantas, y contribuye a la
degradación de contaminantes orgánicos (De Bashan,
Hernández & Bashan, 2012; Li, Wei,
Shen & Zhou, 2012; Puri et
al., 2017).
Por otro lado, existen hongos que degradan colorantes de aguas residuales a través de
exoenzimas o por bioabsorción (Cardona, Osorio &
Quintero, 2009). Algunas de esas enzimas son lacasas provenientes de
hongos endófitos y no endófitos, demostrándose su potencial para degradar tintes de
origen industrial (Bulla et al.,
2017; Bettin et al.,
2019). Particularmente, Tochhawng,
Mishra, Passari & Singh (2019) compilaron al menos cinco hongos
endófitos con reportes de biodegradación de tintes sintéticos, como
Marasmius cladophyllus, Myrothecium verrucaria y
Phlebia formosus.
Muthezhilan, Vinoth, Gopi & Jaffar Hussain
(2014) purificaron parcialmente lacasas de distintas cepas de hongos
endófitos y encontraron que la de Fusarium sp. puede degradar los
tintes textiles utilizados, más que las otras cepas analizadas. Este género de hongo
endófito ya ha sido identificado en algunas cactáceas, como se mencionó en párrafos
anteriores (Bezerra et al.,
2013; Ratnweera et al.,
2015; Bertetti et al.,
2017); por lo tanto, se sugiere que sería posible aislar una enzima o
compuesto similar a la lacasa en esas u otras especies de cactus. Además, la enzima
usada por Muthezhilan et al.
(2014) fue aislada de hongos endófitos de plantas provenientes de dunas
costeras, un ecosistema donde puede haber cactus como Mammillaria
gaumeri (Britton & Rose) Orcutt que es endémica de matorrales de
dunas costeras y bosques caducifolios secos tropicales de Yucatán (Ferrer-Cervantes et al.,
2012).
Potencial uso farmacológico
Hay evidencia de que algunas especies de cactus producen metabolitos secundarios con
beneficios médicos como antiinflamatorios y anticancerígenos (Shedbalkar, Adki, Jadhav & Bapat, 2010; Salazar et al., 2011; De Castro et al., 2012; Kim, Jho, Choi & Nam, 2013; Zareisedehizadeh, Tan & Koh, 2014; Ríos-León, Fuertes-Ruiton, Arroyo & Ruiz,
2017). Asimismo, se han identificado en algunas cactáceas, bacterias
endófitas como Pseudomonas, género del que ciertas especies
producen metabolitos secundarios de los que se han aislado compuestos como: 1)
antibióticos (Singh, Shrivastava, Yadav &
Srivastava, 2020); 2) emomicinas, una familia relativamente nueva de
antibióticos de naturaleza lipopeptídica con acción antifúngica (Miller et al., 1998; Samad, Antonielli, Sessitsch, Compant & Trognitz,
2017); y 3) ácido bórico y 2-amino-3quinolincarbonitrilo, cuyo efecto
resultó antibacteriano (Fitriani, Ihsan &
Hamdiyati, 2015). Además, se ha demostrado actividad antibiótica de
ciertos compuestos de P. fluorescens aislada del algodón (Devi, 2019).
Conclusiones
Esta revisión evidencia que, hasta ahora, existen reportes de la presencia de
endófitos en varias cactáceas. Algunos de esos trabajos sólo reconocen el
phyllum, clase, orden o género de las bacterias u hongos
endófitos encontrados en los cactus. De los 22 trabajos considerados en esta
revisión, la mayoría (12 estudios) analizaron bacterias; mientras que la minoría (8
publicaciones) se refieren a hongos, y solamente 2 de ellos, identifican bacterias y
hongos. El 18% de los trabajos señala la actividad biológica de los endófitos en las
mismas especies de cactáceas de las que fueron aislados, y otro 18% se refiere al
efecto de los endófitos en algunas herbáceas o en un hongo patógeno del cultivo de
la fresa. Dado que la mayoría de las publicaciones (13 trabajos) solamente registran
la presencia de hongos y/o bacterias endófitas, es evidente la importancia de
investigar su bioactividad e identificar los compuestos activos. Por otro lado,
desde principios de este siglo se producen nuevos fármacos con compuestos activos
producidos por microorganismos endófitos (Martínez-Klimova, Rodríguez-Peña & Sánchez, 2017). Así, existe la
posibilidad de que alguna bacteria u hongo endófito de los cactus, generen
compuestos químicos con propiedades medicinales. Incentivar la investigación en este
sentido, contribuirá a lograr uno de los Objetivos de Desarrollo Sustentable de la
Organización de las Naciones Unidas que es generar buena salud y bienestar, mediante
la búsqueda de nuevos medicamentos de origen microbiano para combatir la resistencia
a antibióticos y generar fármacos amigables con el ambiente (Akinsemolu, 2018).
Finalmente, este trabajo revela la necesidad de continuar investigando a las
cactáceas y sus endófitos no sólo para encontrar nuevas especies, sino tmabién usos
con potencial aplicación para la conservación y el desarrollo sustentable. Asimismo,
es necesario vincular los sectores académicos, empresariales y gubernamentales para
que existan políticas públicas que fomenten la investigación y la transferencia
biotecnológica.
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