INTRODUÇÃO

O estudo de egagropilos de aves de rapina, em particular de Tyto furcata (Temminck, 1827), constitui uma importante técnica de amostragem de pequenos mamíferos (Torre et al. 2004; Avenant 2005). Esses estudos permitem o registro de espécies raras, com requisitos de microhabitat e comportamentos específicos, muitas vezes amostrando maior riqueza de espécies quando comparada com técnicas tradicionais de captura com armadilhas (Bonvicino & Bezerra 2003; Heisler et al. 2015).

A análise de egagropilos tem sido amplamente utilizada na América do Sul (e.g., Vargas et al. 2002; Formoso et al. 2010; Teta & Pardiñas 2010; Ortiz et al. 2012; Baglan & Catzeflis 2016). Nessa porção do continente americano, Elio Massoia (1936-2001) foi pioneiro no emprego desse método, sendo o primeiro a publicar os resultados da análise de egagropilos de Tyto furcata com enfoque mastozoológico na Argentina (Massoia & Fornes 1964). Seus diversos estudos representam uma grande contribuição ao levantamento e à taxonomia de pequenos mamíferos sul-americanos (Pardiñas & Bertonatti 2001; Pardiñas & Cirignoli 2002).

No Brasil, a análise de egagropilos ainda é incipiente (Motta-Junior & Taddei 1992; Motta-Junior & Talamoni 1996; Pardiñas & Cirignoli 2002; Bueno & Motta-Junior 2008; Rocha et al. 2011), apesar da ampla distribuição de T. furcata em seus biomas, incluindo ambientes abertos, semiabertos e alterados na Mata Atlântica (Motta-Junior et al. 2015). Neste bioma, a Floresta Ombrófila Mista (FOM) é uma fitofisionomia que se estende pela região Sul e em áreas mais elevadas do Sudeste, caracterizada pela ocorrência de coníferas, com destaque para a Araucaria angustifolia (Bertol.) Kuntze, 1898 (araucária) (Klein 1960; Koch & Corrêa 2002). A FOM abrange uma área de aproximadamente 200 000 km², mas, devido principalmente à exploração madeireira, restam atualmente 2% das áreas originais cobertas por FOM em fragmentos dispersos (Koch & Corrêa 2002; Medeiros et al. 2005).

O conhecimento sobre os pequenos mamíferos da FOM do sul do Brasil tem aumentado nas últimas duas décadas (Wallauer et al. 2000; Marques et al. 2011; Tortato et al. 2014; Grazzini et al. 2015; Cherem & Althoff 2019) e inclui estudos que têm empregado a análise de pelotas como um método complementar de amostragem (Peters et al. 2010; Cherem & Althoff 2015, 2019) ou como método principal (Scheibler et al. 2001; Peters et al. 2013; Cherem et al. 2018). Esses estudos têm registrado uma comunidade diversificada de pequenos mamíferos, incluindo espécies raras e ameaçadas, como Bibimys sp. e Wilfredomys oenax (Thomas, 1928). Com o objetivo de contribuir para o conhecimento das assembleias atuais de pequenos mamíferos, realizamos o levantamento de espécies através da análise de egagropilos de T. furcata coletados em uma área de FOM do sul do Brasil.

MATERIAL E MÉTODOS

O material analisado foi coletado na barragem da Usina Hidrelétrica Campos Novos (UHE Campos Novos) (27° 36’ 4.96"S e 51° 19’ 52.88"O), localizada no rio Canoas, entre os municípios de Campos Novos e Celso Ramos, no Planalto Sul de Santa Catarina, sul do Brasil (Fig. 1). Essa área apresenta altitude variando de 500 a 800 metros e está situada na região fitoecológica da FOM, atualmente abrangendo fragmentos florestais primários ou secundários em diferentes estádios de regeneração, áreas agrícolas e silviculturas, com campos nativos (estepes) situados em áreas próximas mais elevadas (Santa Catarina 1986; Vibrans et al. 2013). O clima é temperado, caracterizado por Köppen como Cfb, com temperatura média anual variando de 16 a 18°C, verões amenos e precipitação distribuída ao longo do ano (Santa Catarina 1986; Alvares et al. 2013).

As coletas ocorreram ao longo de cinco campanhas realizadas de novembro de 2017 a junho de 2020 em um ninho de T. furcata encontrado dentro da cabine de um dos guindastes para elevação das comportas. As amostras, 74 egagropilos e material desagregado, foram triadas a seco e pelo método de maceração em água quente, quando muito rígidas. O material crânio-dentário foi depositado na Coleção de Fragmentos Ósseos do Laboratório de Paleontologia (UFSC-CF 62), Centro de Filosofia e Ciências Humanas, Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Santa Catarina.

A identificação foi realizada por comparação com material depositado na Coleção de Mamíferos do Departamento de Ecologia e Zoologia da Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC) e com base em bibliografia especializada (e.g., Moojen 1952; Hershkovitz 1994; Cherem & Ferigolo 2012; Quintela et al. 2014). Quando necessário, medidas do comprimento das séries molares ao nível da coroa e dos alvéolos foram tomadas com paquímetro com precisão de 0.02 mm. O Número Mínimo de Indivíduos (MNI) de cada táxon foi determinado através da contagem dos elementos cranianos mais numerosos, conforme Beisaw (2013). A nomenclatura e o ordenamento taxonômico seguiram Voss & Jansa (2009) para a ordem Didelphimorphia, e Patton et al. (2015) para Rodentia. São indicadas as espécies endêmicas do bioma Mata Atlântica (Graipel et al. 2018) e as espécies exóticas invasoras (Santa Catarina 2012).

RESULTADOS

Nas amostras de egagropilos de Tyto furcata da UHE Campos Novos foram registrados 364 indivíduos, representando 14 táxons de pequenos mamíferos pertencentes a quatro famílias e duas ordens. As amostras incluem duas espécies de Didelphimorphia (família Didelphidae) e 12 de Rodentia (famílias Cricetidae, Muridae e Caviidae) (Tabela 1; Figs. 2-4). Quatro espécies de roedores cricetídeos são endêmicas do bioma Mata Atlântica: Oxymycterus quaestor Thomas, 1903, Scapteromys meridionalisQuintela et al., 2014, Thaptomys nigrita (Lichtenstein, 1829) e Sooretamys angouya (G. Fischer, 1814). Os dois roedores murídeos, Mus musculus Linnaeus, 1758 e Rattus rattus (Linnaeus, 1758), são espécies exóticas invasoras.

As amostras foram compostas principalmente por roedores (86% dos táxons e 99.18% dos indivíduos) e, dentre esses, pela família Cricetidae (64% e 75.55%, respectivamente). Os marsupiais compreenderam apenas dois táxons (14%) e 0.82% do total de indivíduos. Oligoryzomys sp. foi o táxon mais frequente, correspondendo a 53.30% do total de indivíduos, seguido por Mus musculus (22.80%) e Calomys tener (Winge, 1887) (14.84%). Os outros onze táxons em conjunto representam 9.06% da amostra.

Nos espécimes de marsupiais didelfídeos registrados nos egagropilos, a presença da cúspide estilar C nos molares superiores, o cingulídeo pequeno e o talonídeo comparativamente longo nos molares inferiores permitiram excluir a ocorrência de Monodelphis na amostra (Goin & Rey 1997; Voss & Jansa 2009). Além disso, pela observação de material comparativo em coleção (Apêndice 1), a distância entre os alvéolos dos prémolares inferiores é curta em Cryptonanus e Gracilinanus, comparativamente a Monodelphis. Os espécimes de Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842) foram identificados pela presença da fenestra maxilar (conforme Voss & Jansa 2009), ou pelo menos de sua margem lateral, e pelo maior comprimento das séries molares em relação a Cryptonanus guahybae (Tate, 1931) (Tabela 2).

O gênero Akodon inclui três espécies de possível ocorrência na área de estudo: A. azarae (J. B. Fischer, 1829), A. montensis Thomas, 1913 e A. paranaensis Christoff et al., 2000 (Pardiñas et al. 2015b, 2016). Apesar de existirem diferenças cranianas e dentárias que possibilitam pelo menos uma distinção parcial entre essas espécies (Massoia 1971; Hershkovitz 1990; Gonçalves et al. 2007), o material analisado apresentou elevado estado de fragmentação, não permitindo sua atribuição específica.

Necromys lasiurus (Lund, 1840) é a única espécie do gênero com ocorrência conhecida na região Sul do Brasil (Pardiñas et al. 2015a). O material foi identificado como N. lasiurus por apresentar rostro curto, forame incisivo longo que alcança o protocone do primeiro molar, palato curto, dentário robusto, projeção capsular bem desenvolvida e deslocada posteriormente, procíngulo indiviso no primeiro molar superior e inferior, e cúspides linguais e labiais alternadas anteroposteriormente nos molares superiores e inferiores (Pardiñas et al. 2015a; Hadler et al. 2016).

Duas espécies de Oxymycterus são de possível ocorrência na área de estudo: O. nasutus (Waterhouse, 1837) e O. quaestor. Os espécimes da amostra foram referidos como O. quaestor por apresentarem placa zigomática mais ampla, molares mais robustos e séries molares mais longas do que O. nasutus (Tabela 3).

Entre as três espécies do gênero Scapteromys reconhecidas para o sul do Brasil, S. meridionalis é a menor e única presente na Mata Atlântica. O material foi referido a essa espécie por apresentar dentários pequenos e delicados, forame mentoniano conspícuo, crista massetérica e projeção capsular pouco desenvolvidas e cúspides principais alternadas anteroposteriormente (Quintela et al. 2014).

Thaptomys nigrita é a única espécie do gênero e estende-se desde o litoral sul da Bahia até a região Sul do Brasil (Teta et al. 2015). O espécime dos egagropilos foi identificado como T. nigrita por apresentar tamanho muito pequeno (série molar superior = 3.34 mm), incisivos superiores ortodontes, e forame incisivo longo (comprimento do forame incisivo = 5.20 mm), maior do que a série molar, estendendo-seposteriormente pouco além da margem anterior doM1 (Hershkovitz 1998; Teta et al. 2015).

Duas espécies do gênero Oligoryzomys são conhecidas para a região Sul do Brasil, O. flavescens (Waterhouse, 1837) e O. nigripes (Olfers, 1818) (Weksler & Bonvicino 2015). Devido à similaridade da morfologia craniana e dentária entre essas duas espécies (Machado et al. 2011; Cherem et al. 2018) e ao grau de fragmentação dos espécimes nas amostras de egagropilos, o material analisado foi referido como Oligoryzomys sp.

Sooretamys angouya é a única espécie do gênero e sua distribuição abrange as regiões Sul e Sudeste do Brasil e nordeste da Argentina (Massoia 1980; Percequillo 2015). O material dos egagropilos foi referido a essa espécie por apresentar forame incisivo longo, o qual atinge o alvéolo do primeiro molar, afilando-se posteriormente, fossas palatais postero-laterais grandes e complexas, fossa mesopterigoide ampla, cúspides principais arranjadas em pares opostos e anterocone indiviso no primeiro molar superior (Weksler et al. 2006; Percequillo 2015).

Duas espécies do gênero Calomys são conhecidas para o sul do Brasil, C. tener e C. laucha (G. Fischer, 1814) (Badzinski et al. 2012; Peters et al. 2013; Salazar-Bravo 2015). Os espécimes dos egagropilos foram identificados como C. tener por apresentarem margem supraorbital distintamente ressaltada, margem posterior da placa zigomática anterior ao alvéolo do M1, projeção capsular conspícua, exceto em espécimes jovens, e m3 em forma de S (Salazar-Bravo 2015).

O gênero Mus está representado no continente americano pela espécie Mus musculus (Moojen 1952; Catzeflis 2018). Os espécimes presentes nos egagrop los foram referidos a essa espécie por apresentarem forame incisivo longo, prolongando-se até a borda posterior da primeira série longitudinal de cúspides dos primeiros molares, fossa mesopterigoide estreita, tuberosidade na base da placa zigomática, anterior ao M1, mandíbula com processo capsular pouco desenvolvido, série dentária pequena, e m3 muito reduzido (Moojen 1952; Cherem et al. 2018).

O gênero Rattus está representado no Brasil por duas espécies, R. rattus e R. norvegicus (Berkenout, 1769) (Moojen 1952). Os espécimes analisados foram atribuídos a R. rattus por apresentarem cúspide anterolabial pouco reduzida no M1 e uma pequena cúspide labial posterior independente no m² (Moojen 1952; Massoia & Fornes 1969).

O gênero Cavia foi representado nos egagropilos por um indivíduo jovem (comprimento da série molar superior = 8.70 mm). De acordo com Ximenez (1980), duas espécies são consideradas de possível ocorrência localmente, Cavia aperea Erxleben, 1777 e Cavia fulgida Wagler, 1831. Devido à ausência de caracteres diagnósticos no espécime analisado não foi possível a identificação da espécie.

DISCUSSÃO E CONCLUSÕES

Pequenos mamíferos constituem o principal recurso alimentar das corujas do gênero Tyto, cujos egagropilos representam uma importante fonte de material mastozoológico (Sick 1997; Bueno & Motta-Junior 2008). Neste sentido, os dados obtidos com a análise de egagropilos de T. furcata no presente estudo, incluindo 364 indivíduos de 14 táxons de marsupiais e roedores, corroboram a utilidade do método para o levantamento de pequenos mamíferos. Valores similares de riqueza de pequenos mamíferos foram obtidos em estudos prévios com egagropilos provenientes de áreas de FOM próximas à UHE Campos Novos, como no caso de Peters et al. (2013; 14 espécies em Capinzal) e Cherem et al. (2018; 15 espécies em Lages).

A maioria dos estudos com egagropilos de T.furcata tem indicado o predomínio de roedores na composição de espécies (e.g., Massoia & Pardiñas1994; Bellocq 2000; Fernández et al. 2012; Mancini etal. 2018; Stutz et al. 2020). Para o sul do Brasil, os gêneros Oligoryzomys e Mus comumente representamos táxons mais frequentes em egagropilos (Scheibler & Christoff 2007; Peters et al. 2010; Cherem et al. 2018; Stutz et al. 2020). Esse predomínio também foi verificado no presente estudo, em que os roedores representaram 99.18% dos indivíduos, sendo Oligoryzomys sp. (53.30%) e M. musculus (22.80%) os mais frequentes. Representantes de Oligoryzomys são abundantes em ambientes em estádios iniciais de regeneração (Dalmagro & Vieira 2005; Lima et al. 2010) e Mus em áreas agrícolas (Scheibler & Christoff 2007; Catzeflis 2018), os quais são locais de forrageio de Tyto, como assinalado anteriormente.

A análise de egagropilos permite também o registro de espécies raras e difíceis de capturar com armadilhas, como é o caso do gênero Calomys, que apresenta poucos registros no sul do país (Badzinski et al. 2012). No presente estudo, Calomys tener, uma espécie principalmente associada a ambientes abertos (Salazar-Bravo 2015), foi o terceiro táxon mais frequente (14.84%). Grande parte dos registros prévios de Calomys em áreas de FOM e em formações vegetais associadas, como os campos naturais, também é proveniente de egagropilos (Peters et al. 2010, 2013; Cherem et al. 2018).

Apesar de T. furcata caçar principalmente em áreas abertas (Taylor 1994), pequenos mamíferos de hábitos florestais são muitas vezes registrados em seus egagropilos, ainda que em baixa frequência (Scheibler & Christoff 2007; Cherem et al. 2018). Isto também foi observado no presente estudo, como indicado pela presença de S. angouya e T. nigrita, que são roedores associados a ambientes florestais (Percequillo 2015; Teta et al. 2015).

A identificação das espécies presentes em egagropilos é uma tarefa complexa em alguns casos, seja em função da fragmentação do material ou da similaridade morfológica entre espécies (Rocha et al. 2011; Cherem et al. 2018). Apesar disso, a análise dos fragmentos ósseos em egagropilos têm contribuído de maneira significativa para o conhecimento dos pequenos mamíferos da região Neotropical e ainda representa uma área com grande potencial para estudos futuros (e.g., Souza et al. 2010; Mancini et al. 2018; Stutz et al. 2020).

Agradecimentos

Agradecemos a Bruno Brehm, Ivo Rohling Ghizoni-Jr. e Marcos A. G. de Azevedo pelo apoio em campo. A Maurício Graipel e Paulo C. Simões Lopes, pelo acesso ao material da Coleção de Mamíferos do Departamento de Ecologia e Zoologia da UFSC. Ao Laboratório Multiusuário de Estudos em Biologia (LAMEB-UFSC) pelas fotos. Aos avaliadores Enrique González e Ulyses F. J. Pardiñas pelas contribuições ao manuscrito.

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Información adicional

Editor asociado: U. F. J. Pardiñas & C. A. Galliari

Citar como: de Silveira, D., J. J. Cherem & P. Hadler. 2021. Pequenos mamíferos em egagropilos de Tyto furcata em uma área de Floresta Ombrófila Mista no sul do Brasil. Mastozoología Neotropical, 28(1):e0548. https://doi.org/10.31687/saremMN.21.28.1.0.06