Considerada la especie de tortuga marina más abundante en el mundo, la tortuga golfina (Lepidochelys olivacea) está catalogada como vulnerable internacionalmente según la Lista Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, por sus siglas en inglés) (Abreu-Grobois y Plotkin, 2008) y en peligro de extinción en México por la Norma Oficial Mexicana-059-Semarnat-2010 (SEMARNAT, 2018). Esta especie tiene un amplio rango geográfico de distribución en aguas tropicales y subtropicales de los océanos Pacífico, Atlántico e Índico. En el Pacífico oriental, la tortuga golfina se distribuye desde el noroeste de México hasta Chile, con las poblaciones reproductoras más importantes en México, Guatemala, El Salvador, Nicaragua y Costa Rica donde puede anidar de forma masiva o en solitario (Cáceres-Frías et al., 2022). Durante las últimas décadas, algunas poblaciones del Pacífico han experimentado descensos significativos. Junto con la captura incidental y dirigida, las amenazas infecciosas, como la Fibropapilomatosis (FP), son un factor cada vez más relevante en el declive de las poblaciones de tortugas marinas (Aguirre y Lutz, 2004; Cáceres-Frías et al., 2022). La FP es una enfermedad infecciosa y proliferativa asociada al alfaherpesvirus Quelonido 5 (ChHV5, por sus siglas en ingés) que puede afectar severamente a las tortugas marinas (Ackerman et al., 2012; Whitmore et al., 2021). La FP se considera multifactorial y se caracteriza por la presencia de tumores benignos únicos o múltiples denominados fibropapilomas (FPs) que se desarrollan en la superfice epitelial de las tortugas infectadas y que pueden medir desde 0.1 cm a más de 30 cm (Herbst et al., 1999). Se ha sugerido que el mecanismo de transmisión de FP es por contacto directo entre tortugas infectadas y tortugas susceptibles (Herbst et al., 1999). Aunque la FP fue descrita inicialmente en tortugas verdes (Chelonia mydas) (Smith y Coates, 1938), y es la especie que con mayor frecuencia se ve afectada, la enfermedad ya se ha reportado en todas las especies de tortugas marinas, incluidos los híbridos, a nivel mundial (Mashkour et al., 2021).

Desde 1980, la FP ha aumentado drásticamente en diferentes regiones del mundo alcanzando una prevalencia del 50 % al 92 % (Whitmore et al., 2021). En México, la FP se ha reportado en tortuga lora (Lepidochelys kempii) en Rancho Nuevo, Tamaulipas (Barragán y Sarti, 1994), en tortuga laúd (Dermochelys coriacea) en la costa de Michoacán (Huerta et al., 2002), en tortugas golfinas en la costa de Colima y Oaxaca (Gámez et al., 2009; Reséndiz et al., 2015) y en tortugas verdes en Yucatán, Sinaloa, Veracruz y Baja California Sur (Maldonado-Gasca y Zapata, 2007; Mejía-Radillo et al., 2019; Suárez-Domínguez et al., 2020; Reséndiz et al., 2016; 2019; 2021). Los casos de FP en tortugas marinas en México han aumentado durante las últimas décadas, tanto en sitios de alimentación (juveniles y adultos) como en playas de anidación (hembras adultas), lo que implica un alto riesgo de infección para las diferentes poblaciones y especies de tortugas que convergen en las costas mexicanas.

Este documento presenta las primeras descripciones de lesiones proliferativas sugerentes de FP en tortugas golfinas anidadoras en Baja California Sur, un sitio clave para la anidación de la especie en el Pacífico mexicano.

Durante los meses de junio a diciembre de 2022 se realizaron 123 recorridos duirnos y nocturnos correspondientes a las actividades regulares del programa de monitoreo de anidación de tortugas golfinas en el campamento tortuguero ASUPMATOMA A.C. en la playa El Suspiro (8 km), ubicada en el municipio de Cabo San Lucas, Baja California Sur (desde Latitud 22.934968º - Longitud -110.045411º a Latitud 22.910839º - Longitud -110.021200º). Las tortugas fueron observadas anidando; inicialmente, se registró su ubicación geográfica con la aplicación “Polaris Navigation GPS” y se registró el sector (kilómetro 1-8) y zona de la playa (A, B o C) en el que se encontraron. Denominamos zona A a la franja intermareal (hasta la línea de pleamar), zona B al área dónde la arena superficial es más seca y zona C dónde comienza la vegetación o rocas (Zavaleta-Lizárraga y Morales-Mávil, 2013).

Una vez finalizado el desove y la cobertura del nido, las tortugas fueron examinadas minuciosamente siguiendo una orientación cráneo-caudal (Paige-Karjian et al., 2021). Las regiones anatómicas donde se identificaron lesiones sugerentes de FP se registraron, y las lesiones se describieron macroscópicamente siguiendo los criterios propuestos por Jacobson et al. (1991); Aguirre et al. (1999); Herbst et al. (1999) y Reséndiz et al. (2015). Adicionalmente, se utilizó una cinta métrica para obtener el tamaño de la lesión, se registró su grado de severidad según las clasificaciones de Aguirre et al. (1999) y Work y Balazs (1999)), y se tomaron fotos de las lesiones. Finalmente, se registró el largo curvo de caparazón (LCC) con una cinta métrica flexible (Bolten, 1999).

Utilizando el software R 3.6.2® (Boston, Massachusetts, EE. UU.) se calculó la media y desviación estándar del LCC de las tortugas con lesiones sugerentes de FP. También se calculó la prevalencia de tortugas con lesiones sugerentes de FP, la Tasa de Incidencia (TI) y la Incidencia Acumulada (IA) (VanderWaal et al., 2017; Thrusfield, 2018):

P r e v a l e n c i a   % = N ú m e r o   d e   i n d i v i d u o s   c o n   l e s i o n e s   s u g e r e n t e s   d e   F P N ú m e r o   t o t a l   d e   i n d i v i d u o s

T a s a   d e   I n i c i d e n c i a   T I = N ú m e r o   d e   c a s o s   n u e v o s S u m a   d e   t o d o s   l o s   p e r i o d o s   l i b r e s   d e   l a   e n f e r m e d a d   d u r a n t e   e l   p e r i o d o   d e f i n i d o   d e l   e s t u d i o

I n c i d e n c i a   A c u m u l a d a   I A = N ú m e r o   d e   i n d i v i d u o s   c o n   l e s i o n e s   s u g e r e n t e s   d e   F P   e n   u n   p e r i o d o   d e t e r m i n a d o N ú m e r o   d e   i n d i v i d u o s   l i b r e s   d e   l e s i o n e s   s u g e r e n t e s   d e   F P   e n   l a   p o b l a c i ó n   d e   e s t u d i o   e n   u n   p e r i o d o   d e t e r m i n a d o

Durante la temporada 2022 en la playa El Suspiro se observaron un total de 419 tortugas golfinas anidadoras, de las cuales 8 presentaron lesiones proliferativas sugerentes de FP. Las tortugas lesionadas midieron en promedio 66.43 ± 3.13 cm de LCC. En total, presentaron 51 lesiones similares a FPs con grado 1, 2 y 3 de severidad. Los datos morfométricos de las tortugas, el kilómetro y la zona de playa donde se avistaron se muestran en la Tabla 1. Las características de las lesiones se describen en la Tabla 2. La prevalencia de tortugas con lesiones sugerentes de FP fue de 0.019 %, la Tasa de Incidencia (TI) fue de 0.069 y la Incidencia Acumulada (IA) fue de 0.019.

Tabla 1

ID	Fecha (dd/mm/aaaa)	Kilómetro	Zona de playa	Largo curvo de caparazón (cm)
T1	03/07/2022	2	A	65
T2	15/07/2022	6	B	67
T3	18/07/2022	6	C	67.5
T4	20/07/2022	7	B	70
T5	26/08/2022	1	B	68
T6	11/10/2022	2	B	60
T7	11/10/2022	1	B	65
T8	12/12/2022	2	B	69

Tabla 2

ID	No. de lesiones	Área anatómica	Características macroscópicas	Grado de severidad	Figura
T1	4	Cuello, flanco derecho, dorsal, proximal al borde del caparazón.	Tres lesiones proliferativas semicirculares sésiles de 0.7, 0.8 y 1 cm de diámetro. Una lesión proliferativa semicircular, sésil de 3 cm de diámetro. Firmes al tacto con superficie rugosa, de colores gris, blanco, rosa y morado.	1 y 2	No
T2	8	Ambos flancos del cuello dorsal, proximal al borde del caparazón.	Flanco izquierdo: 4 lesiones proliferativas nodulares y semicirculares ligeramente alargadas, sésiles de 1.7, 2, 2 y 1.8 cm de diámetro. Firmes al tacto con superficie rugosa, de colores gris, rosa y negro. Flanco derecho: 4 lesiones proliferativas verrugosas y semicirculares ligeramente alargadas, sésiles de 2, 1.3, 2 y 1.5 cm de diámetro. Firmes al tacto con superficie rugosa, de colores gris y rosa pálido.	1	No
T3	13	Flanco derecho del cuello, ambos hombros y base de ambas aletas anteriores.	Flanco izquierdo: múltiples lesiones (7) sésiles, verrugosas, nodulares, proliferativas, individuales (3) y agrupadas (4), de 2, 1.4, 2.1, 3, 2.7, 1.2, 1.9 cm de diámetro, firmes al tacto, con superficie rugosa, de color rosa pálido. Flanco derecho: 6 lesiones sésiles verrugosas, nodulares, proliferativas, individuales (2) y agrupadas (4) de 2.4, 1.7, 2.3, 2, 2.8, 2.7 cm de diámetro, firmes al tacto, con superficie rugosa, de color rosa pálido y gris.	1	No
T4	14	Ambos hombros. Izquierdo: centro del hombro. Derecho: proximal al cuello y borde del caparazón.	Hombro flanco izquierdo: agrupación de 8 lesiones sésiles, verrugosas, nodulares y proliferativas de 0.7, 1.1, 1, 0.8, 0.8, 1.3, 1.5, 1.2 cm de diámetro, firmes al tacto, con superficie rugosa y de color gris y negro. Hombro flanco derecho: agrupación de 6 lesiones sésiles verrugosas nodulares proliferativas de 0.8, 1, 0.9, 1, 1.1, 1.3 cm de diámetro, firmes al tacto, con superficie rugosa y de color gris y negro.	1	No
T5	9	Aleta anterior izquierda base y dorsal.	Nueve lesiones sésiles, verrugosas, nodulares, proliferativas, individuales (4) y agrupadas (5) de 2.5, 1.5, 2.2, 4, 2.1, 3.2, 3.7, 3.9, 3.2, 3.5 cm de diámetro, firmes al tacto, con superficie rugosa, de color rosa pálido y gris.	1	1
T6	1	Debajo del tercer escudo marginal derecho, proximal al borde del caparazón.	Lesión proliferativa semicircular con morfología similar a una coliflor, de 8 cm de diámetro. Firme al tacto, con superficie rugosa, de un color rosa pálido/gris.	2	2a, 2b
T7	1	Hombro, flanco derecho, debajo del tercer escudo marginal derecho y proximal a la base de la aleta.	Lesión proliferativa, nodular, semicircular y sésil, de 12 cm de diámetro. Firme al tacto, con superficie rugosa y de color rosa/ grisáceo.	3	3
T8	1	Base dorsal de la aleta izquierda, adyacente al hombro.	Lesión proliferativa, nodular, semicircular y sésil, de 1 cm de diámetro. Firme al tacto, con superficie rugosa y de color rosa pálido.	1	4

Las lesiones observadas coinciden anatómica y morfológicamente con los FPs previamente descritos a nivel mundial para diferentes especies de tortugas marinas (Jacobson et al., 1991; Aguirre et al., 1999), incluyendo tortugas golfinas anidadoras y juveniles en México (Reséndiz et al., 2015; 2019) y tortugas negras en Baja California Sur (Reséndiz et al., 2016; 2021). El diagnóstico morfológico indicó que las tortugas golfinas presentaron lesiones epiteliales proliferativas similares a FPs, grado 1 (n = 48), 2 (n = 2) y 3 (n = 1), sugerentes de FP.

Las lesiones con grado de severidad 1 no representan un riesgo para que las tortugas realicen sus funciones básicas (Work y Balazs, 1999; Yetsko et al., 2021), pero se consideran hallazgos importantes dado que la enfermedad puede progresar y proliferar en otras regiones anatómicas. Cinco tortugas (T2, T3, T4, T5 y T8) presentaron lesiones nodulares y verrugosas con grado de severidad 1. Este tipo de lesiones indican que la FP estaba en progreso y podría desarrollarse rápidamente afectando a los organismos, que además pueden actuar como foco de contagio (Herbst et al., 1999; Work et al., 2020).

Dos tortugas (T1 y T6) presentaron lesiones con grado de severidad 2, las cuales indican que los individuos están experimentando un proceso intermedio (moderado) de infección de FP. Esto sugiere que si la FP continúa progresando puede resultar en un deterioro de las funciones mecánicas, locomotoras y fisiológicas de las tortugas (Herbst et al., 1999; Reséndiz et al., 2021; Yetsko et al., 2021). En esta etapa, dependiendo de la ubicación, el tamaño y grado de severidad, las lesiones de FP pueden tener consecuencias fatales, especialmente cuando aparecen tumores perioculares o corneales que obstruyen la visibilidad de las tortugas o cuando las masas obstruyen el canal orofaríngeo, alterando el desempeño y los comportamientos normales de la especie, como la respiración y la alimentación (Aguirre et al., 1999; Herbst et al., 1999; Reséndiz et al., 2016; Withmore et al., 2021; Yetsko et al., 2021). Las lesiones con grado de severidad 2 observadas en las tortugas de este estudio se encontraron en el flanco derecho del cuello y debajo del tercer escudo marginal derecho, proximal al borde del caparazón, por lo que, a pesar de no comprometer directamente sus funciones vitales, su crecimiento podría ocasionar problemas de nado o flotabilidad (Herbst et al., 1999).

Las lesiones con grado de severidad 3 generalmente se observan en tortugas debilitadas, varadas vivas y en casos graves moribundas, agonizantes o muertas. No obstante, también se puede presentar en organismos activos realizando sus funciones correspondientes a la etapa de su ciclo de vida (Reséndiz et al., 2015), como en la tortuga de este estudio (T7). A menudo las tortugas con FP grado 3 están emaciadas, debilitadas y/o caquécticas y presentan diversas anomalías en los analitos hematológicos, sugerentes de anemia por la cronicidad de la enfermedad y estimulación antigénica (Work et al., 2020). Las tortugas con FP grado 3 pueden mostrar problemas orgánicos que llevan a disfunciones sistémicas (Work et al., 2020), además de una serie de comorbilidades asociadas (p. ej. coinfecciones bacterianas, micóticas y/o parasitarias, íleo, problemas de flotabilidad, etc.) que pueden conducirlas a la muerte (Page-Karjian et al., 2020).

La mayor proporción de tortugas con lesiones se encontraron en el Km 2 y zona B de la playa. Hasta la fecha, no existe mucha información sobre la relación entre la distribución espacio temporal de tortugas anidadoras y la manifestación clínica de FP. Los estudios indican que FP se presenta con mayor frecuencia en tortugas juveniles en zonas de congregación para alimentarse o para aparearse (Aguirre y Lutz, 2004; Yetsko et al., 2021), y aunque existen reportes de golfinas hembras anidadoras con FP en el mundo y México (Aguirre et al., 1999; Reséndiz et al., 2015), este tema ha sido abordado con poca frecuencia. De cualquier manera, Page-Karjian et al. (2020) y Farrel et al. (2021) proponen que el virus (ChHV5) asociado a la FP en tortugas marinas puede estar presente en las playas de anidación, y que si bien las hembras anidadoras podrían adquirirlo por contacto directo con fluidos de organismos enfermos con organismos susceptibles, la manifestación clínica de la enfermedad no corresponde a la zona de anidación, si no que dependerá de otros factores detonantes, tales como el cansancio por la actividad física durante la migración, la condición sanitaria de las tortugas, la inmunosupresión de los organismos, o la contaminación, entre otros (Herbst et al., 1999), además de la presencia del ChHV5 (Ackermann et al., 2012).

Diversos autores han relacionado la presencia de tortugas enfermas de FP con la degradación ambiental de aguas costeras debido a impactos antropogénicos como las actividades urbanas, industriales y agrícolas (Aguirre et al., 1999; Whitmore et al., 2021). En otras partes del mundo, se reportan cada vez más tortugas marinas adultas y juveniles con FP en zonas de anidación y alimentación (Page-Karjian et al., 2020) lo que sugiere que la prevalencia de FP está incrementando a nivel mundial. En este estudio la prevalencia anual de tortugas con lesiones sugerentes de FP (0.019 %) fue baja con respecto a lugares como Florida, Hawai, Brasil y Puerto Rico en donde se han reportado prevalencias anuales del 3.2 %, 1.3 %, 2.95 % y 7.5 % (Patricio et al., 2011; Tagliolatto et al., 2016; Work et al., 2020; Yetsko et al., 2021) y donde la enfermedad representa una de las principales causas de muerte de tortugas marinas a nivel regional. En las zonas de alimentación de BCS la prevalencia de FP es de 0.2% (Reséndiz et al., 2021). A pesar de tener una prevalencia baja, en BCS y otras zonas de anidación y alimentación de tortugas marinas en México, los casos de FP son observados con mayor frecuencia, lo cual supone un factor de riesgo importante que puede tener consecuencias fatales para estos organismos (Page-Karjian et al., 2020). Es por ello que se está empezando a estudiar la enfermedad y reportar su prevalencia e incidencia en las diferentes especies de tortugas del país (Reséndiz et al., 2015; Suárez-Domínguez et al., 2020; Reséndiz et al., 2021). Por otra parte, la tasa de incidencia obtenida en este estudio representa el potencial instantáneo de cambio en el estado de salud por cada temporada de anidación. Este resultado indica que 0.069 tortugas podrían enfermarse diariamente durante la temporada de anidación en BCS. Comparado con Hawai (donde la FP es endémica) y Florida, donde se ha reportado una tasa de incidencia del 3.21 y 2.7 anual (Work et al., 2020; Yetsko et al., 2021), esto es, una tasa diaria de 0.009 y 0.007, la tasa de incidencia obtenida en este estudio sugiere un riesgo serio para las tortugas anidadoras de BCS. En este contexto, es importante resaltar que el número de individuos que pasan de un estado saludable a un estado de enfermedad durante cualquier periodo depende de tres factores: 1) del tamaño de la población, 2) de la amplitud del periodo de tiempo, y 3) del poder patógeno de la enfermedad sobre la población (VanderWaal et al., 2017; Thrusfield 2018). El cálculo de la Incidencia acumulada nos permitió inferir que en la temporada de anidación 2022 (7 meses), 0.019 tortugas tuvieron la probabilidad de enfermarse, presentar lesiones sugerentes de FP o de contraer FP, y que podría aumentar drásticamente cada año como se ha observado en Florida y Hawai (Work et al., 2020). Este cálculo es sumamente útil para comparar los diferentes riesgos a los que podrían enfrentarse los diferentes segmentos poblacionales de tortugas marinas en BCS.

Figure 1

Figure 2a

Figure 2b

Figure 3

Figure 4

La presencia de lesiones sugerentes de FP en tortugas golfinas anidadoras es un factor de riesgo adicional que puede contribuir al declive de las poblaciones de esta especie. La enfermedad se observa cada vez con mayor frecuencia en los sitios de agregación de tortugas marinas en el Pacífico mexicano, pudiendo propagarse rápidamente a otras zonas de anidación o alimentación.

Para comprender mejor los patrones de infección y transmisión de FP en esta región, proponemos un programa de monitoreo de salud continuo que incluya el registro de información de individuos enfermos en sitios de alimentación y anidación para evaluar la prevalencia e incidencia de la enfermedad a nivel regional.

Además, los estudios futuros deberán centrarse en caracterizar con más detalle los efectos citopáticos de las lesiones proliferativas y determinar la presencia de ChHV5, así como de otros patógenos. También recomendamos el estudio de los factores antropogénicos y ambientales que pueden contribuir a la propagación de la enfermedad, para que podamos comprender mejor la etiología, la patología y la epidemiología de la enfermedad en relación con las condiciones ecológicas. Esta información sustenta la importancia de incluir las evaluaciones de salud en los monitoreos de tortugas marinas en México, ayuda a fortalecer los planes de manejo y a desarrollar nuevas estrategias de conservación para estas especies y sus hábitats.